Тамарикс четырехтычинковый: Тамарикс кустарник — описание видов и сортов

Внимание! Излишки переувлажнения приведут к появлению прикорневой гнили.

Уход во время покоя

После цветения необходимо производить обрезку Тамарикса. Удалению подлежат все отцветшие и увядшие соцветия и те побеги, которые успели вытянуться. Посредством обрезки необходимо приложить усилия, чтобы придать кустарнику максимальную устойчивость. В таком случае растение   не потребуется привязывать к опорам.

Подготовка к зимовке

Подготовка растения к зиме должна начинаться примерно одновременно с первыми заморозками. Первым делом необходимо тщательным образом промульчировать приствольную область. В качестве мульчи может использоваться торф или обыкновенная опавшая листва.

Когда температура воздуха становится стабильно низкий, кустарник пригибают к земле, фиксируют и утепляют специальным укрывным материалом или еловыми лапами.

В последнее время Тамарикс в качестве декоративного растения пользуется высоким спросом у садоводов. Он отлично смотрится с почвокровными многолетниками, кустарниковыми композициями и просто высаженным на газоне.

Поскольку растение не требует особенного ухода, оно оптимально подходит для создания идеального ландшафтного дизайна. Удивительные бисерные цветки данного растения станут настоящим украшением любого сада.

особенности выращивания и ухода. Ландшафтный дизайн

В переводе с латинского Тамарикс (Tamarix) представляет собой род, насчитывающий десятки видов. Обитают растения, как в степных, полустепных так и в пустынных регионах Кавказа, Юга Европы, Севера Африки и Средней Азии.

Описание растения

На территории России получила такие названия как «сирень астраханская», «бисериник», «гребенщик». Представители этого вида растений встречаются даже на высоте до 2000 м. над уровнем моря.

Большая часть видов представляет собой небольшие кустарники от 1 до 4 м. Встречаются и деревья высотой 8-12 м с шириной ствола до полуметра. Побеги представляют собой тонкие, гибкие, коричневые ветви, которые образуют раскидистую крону, шаровидной или неправильной формы.

Листва растения достигает в длину 1 см, маленькие и чешуйчатые листочки собираются на поверхности ветки. Набухая, почки дерева становятся похожи на маленький зелёный бисер. В начале пробуждения листочки нежно зелёного цвета, постепенно приобретают сизый оттенок, доходя до серебристого.

Кончики веток содержат микроскопические железы, благодаря которым на поверхность выступают соляные кристаллы.

Обоеполые соцветия дорастают до 5 мм. Красные, малиновые, сиреневые, пудровые, розовые лепестки собраны в соцветия. Бутоны держатся на ветвях в течение нескольких недель.

Тамариксы способны к многоразовому цветению в течение года. Плоды растения выглядят как сухие коробочки с большим количеством семян. Распространение семян легко происходит за счёт легковестности и щетинок, которые благодаря ветру цепляются к шерсти животных и перьям птиц.

Представители этого семейства неприхотливы, растут на каменисто-песчаной земле, не требуют влажности, способны пробиться даже через толстый слой ила. Разрастаются на горных склонах. На пустынных территориях распределяются прерывистыми островками.

Виды и сорта

Садоводы любят тамарикс по двум причинам, за неприхотливость и декоративные качества.

Популярные виды растения:

Тамарикс четырёхтычинковый (от лат. Tamarix tetrandra). Этот кустарник наделён раскидистой кроной и вырастает до 8 м. Отличается бурыми и красноватыми побегами. Маленькие, яйцевидные листочки с острыми верхушками и насыщенного изумрудного цвета, покрывают ветви.

Соцветия вида пирамидальной метёлки светло-розового цвета. Начиная с мая, до конца июня крона растения покрывается яркими и пушистыми шапками. Кустарник — долгожитель и растёт до 70 лет, любит свет, легко переносит засуху.

Поселился на территории Крыма, Кавказа, южной части Европы. Способен пережить заморозки до -20. В умеренной климатической зоне произрастает до 2‐х метров в высоту.

Тамарикс рыхлый (от лат. Tamarix laxa). Вырастает до 5 метров, отличается большим количеством тонких побегов. Листья растения ромбовидные, до 2-3 мм, цвет тёмно-зелёный, с легким сизым напылением. Цветы светло-фиолетовые или пудровые. Растёт в регионах Ирана, Афганистана, Монголии и Китая, в нашей стране встречается в низовьях Волги. Неприхотлив, легко справляется с ветрами, засухой и сильной жарой.

Тамарикс изящный (лат. Tamarix gracilis). Миниатюрный кустарник до 4‐х метров. Встречается в Казахстане, Монголии, на севере Китая, и юге России. Черепитчатое расположение лиственного покрова, взрослые побеги покрывают ланцетные листья длиной 1 см зелёного или оливкового цвета.

Молодые побеги покрыты узкими острыми листьями. Цветки распускаются на кисти длиной до семи сантиметров, отличаются насыщенно розовым цветом, начинают цвести в апреле и сохраняют красоту в течение всего лета.

Тамарикс ветвистый (лат. Tamsrix ramosissima). Произрастает на территории Монголии, дальнем востоке России, Иране и Украине. Мини куст до 2‐х метров в высоту с тонкими, но многочисленными побегами. Листья растения имеют насыщенный зелёный цвет, длиной чуть больше сантиметра. Большие кисти с цветками розового цвета. Цветение начинается в июне и продолжается до конца августа.

Описаны сорта, которые выведены на основе дико растущего тамарикса: Summer Glow. Низкий, но пышный куст с фиолетовыми цветами; Rubra. Сорт с яркими алыми кистями; Pink Cascade. Карликовое элегантное растение с кистями, усыпанными цветами розового цвета.

Применение растения

Древесину тамарикса считают заболонной кольцесосудистой породой. Встречается слегка желтоватого или серого цвета, с ярким, бросающимся в глаза рисунком, славится прочностью. Так как произрастание крупного растения — явление редкое, выход материала нельзя назвать большим.

Древесину часто используют для изготовления маленьких изделий. В коре и листьях тамарикса содержатся дубильные вещества и танины. Эти соединения используют в средствах от дизентерии в ветеринарных клиниках.

Посадка и уход за растением

Неприхотливое растение тамарикс способно обжиться в любых условиях, но предпочитает солнечные участки без застоявшейся воды. Кислотность почвы никак не влияет на рост, но важен дренаж грунта.

Подходящий период для посадки растения — вторая половина мая или сентябрь. При укоренении в умеренном климате, предпочтение лучше отдать весенней посадке. Стоит избегать высаживания тамарикса рядом с сооружениями или коммуникациями. Корневой структуре растения нужно пространство.

Размер лунки для молодых саженцев рассчитывают исходя из размеров корней растения, ямку копают в два раза больше. Если использовать при посадке первым слоем дренаж из речной гальки, то почва станет рассыпчатой. Если растение высаживают на глиняном участке, то добавляют древесную золу, торф и даже перегной.

Перед посадкой не стоит сбивать землю с корней, сажаем растение вместе с ней в ямку и сверху присыпаем небольшим количеством грунта, после чего утрамбовываем место вокруг саженца.

Шейка растения укореняется на одном уровне с поверхностью земли. Если сажается не одно растение, выдерживают расстояние между саженцами в 1 м. При достижении побегами высоты 2,5 метров их отрезают.

Уход за растением

Чтобы растение быстро принялось в почву саженец нужно тщательно поливать. В течение первых двух лет тамарикс требует поливки еженедельно. Если первые месяцы высаженное растение находится под палящим солнцем, рекомендуют искусственно затемнить этот участок.

Взрослые растения нетерпимы только к сильным морозам. Поливать кусты не требуется, при желании, подкармливают опилками или хвоей вокруг саженца. Сорняки никак не мешают растению в полноценном развитии.

Подкормка

Весной для подкормки тамарикса используют удобрения на основе азота или жидкой органики. Возможно использование фосфорного или калийного раствора для соцветий перед их готовностью к цветению.

Зимовка растения

Зимой растение советуют укутать, а корни присыпать плотным слоем снега. Побеги, которые успели одревеснеть с легкостью переносят сильные морозы до -25, если же морозы ниже этой температуры о растение следует позаботиться и укутать кроны мешковиной или агроволокном.

В период начала движения сока по стволу (начало апреля), заготавливают черенки. Используют те ветки, которые уже успели одревеснеть и достигли длины 10 см при толщине в 1 см. Для черенков рекомендуют подготовить фитогормонный раствор и выдерживать срезы в нём около суток, после чего переместить в субстрат мокрой почвы с песком.

В регионах с постоянной тёплой температурой растение высаживают сразу на постоянное место обитания, но важно позаботиться об утеплении при наступлении холодов. Обитателям средней полосы, тамариксы советуют выращивать сначала в горшках в течение двух лет, и только потом пересаживать в открытый грунт.

Неприхотливый красавец Тамарикс – АГРАРИЙ

Тамарикс, пожалуй, как никакое другое растение претендует на звание самого неубиваемого – идеальный вариант для малоуходного сада. Но декоративный эффект куста тамарикса, готовящегося к цветению или уже цветущего, настолько впечатляет, что трудно допустить мысль о такой неприхотливости растения. Невероятно тонкие ажурные полотна из бисера – именно такое впечатление оставляет кустарник, усыпанный бутонами. Эти ассоциации наградили растение тамарикс вторым названием: в народе его так и зовут – бисерник.

Описание Тамарикса

Больше 70 видов – от кустарника до 10-12-метровых деревьев – встречаются в благодатных районах Кавказа и Крыма и в солончаках, песчаниках, пустынях. Научное описание тамарикса объясняет, почему иногда растение называют чуть иначе – тамариск. Раньше этот вариант употреблялся чаще, так как именно бисерное дерево – типовой вид семейства тамарисковых.

Многолетние бисерники весь срок жизни, а это не меньше 70 лет, сохраняют способность удивлять красотой цветения. По второму ботаническому названию семейства – гребенщик, но народные варианты именования передают восхищение: божье дерево, астраханская сирень.

Раскидистый, с благородно поникающими ветвями кустарник выживает на бедных засоленных почвах за счет мощной корневой системы, уходящей далеко вглубь. Как листопадные, так и вечнозеленые разновидности напоминают чешуйчатыми листовыми пластинами (около 6 мм) хвойники. Такая крона сохраняет декоративность даже до и после цветения.

Цветочные бутоны нежных розовых оттенков, очень мелкие, собранные в метелки, обсыпают побеги так густо, что напоминают жемчужные нити. Когда лепестки соцветий раскрываются, их аромат собирает со всей округи пчел, поэтому бисерник ценится и как медонос. На месте отцветших «жемчужин» в коробочках-пирамидках созревает множество мелких семян.

В ландшафтном дизайне тамарисковые используют для сольных посадок или как фон в миксбордерах. Бисерник прекрасно переносит стрижку, поэтому подходит для живой изгороди, им можно прикрыть стены построек, высадить на бывших строительных площадках участка, где складировался мусор. Единственное условие, при котором тамарикс оправдает ожидания садовода – максимальное освещение. Неприхотливость гребенщика позволяет использовать его для городского озеленения – он справится с пылью, духотой, загазованностью.

Виды и сорта тамарикса

Для культивирования на территории России выбирают те виды, что способны перенести низкие температуры, так как в естественных условиях тамарикс – достаточно теплолюбивое растение.

Тамарикс ветвистый, который в силу особенностей строения называют пятитычинковым, представлен селекционерами в трех популярных сортах:

• С красно-пурпурными цветами – Rubra;
• Густые светло-розовые кисти соцветий – Pink Cascade;
• Фиолетово-малиновые насыщенные оттенки – Summer Glow

Изящный и четырехтычинковый тамариксы, хоть и заявлены как зимостойкие, но в бесснежные зимы могут вымерзать даже в южных районах России, поэтому побеги оборачивают неткаными полотном, связывают, укладывают и укрывают от холодов. Но и здесь непритязательность к условиям содержания удивляет: побитый морозом, но выживший после зимы тамарикс способен восстановиться за один сезон.

Посадка тамарикса в открытый грунт

Неприхотливый к составу, структуре грунта бисерник требует одного – много света. Почвы лучше с нейтральной реакцией или щелочной. Даже тяжелая глинистая земля не помеха для обильного цветения, а вот дренаж бисерным кустам нужен хороший. С остальным, что другие культуры посчитают непригодным для жизни, растение справится. Выбирая тамарикс для посадки и ухода в открытом грунте, обязательно учитывают зимостойкость.

Сроки посадки

Можно высадить тамарикс и после листопада, но все-таки растению, требовательному к зимним температурам, легче адаптироваться после весенней посадки. Весной, когда круглосуточная температура стабильно выше нуля, бисерник высаживают в саду, после чего он быстро укореняется и идет в рост.

Выбор места, условия

Лучшее место – южная сторона участка. Стена дома, хозпостройки, забор прикроют кустарник от ветров, а тамарикс в свою очередь украсит зеленью, цветущим видом все, что хотелось бы задекорировать.

Многократное подчеркивание исключительной неприхотливости растения не говорит о том, что достаточно как-нибудь пристроить саженец. Ожидание обильного цветения оправдано пусть при совсем небольших, но все-таки рекомендуемых усилиях:

1. На площадке под кустарник обязателен хороший дренаж. Растение песчаников, пустынь, тамарикс не переносит переувлажнения, застоя влаги.
2. Если кислотность высокая, ее нейтрализуют известкованием.
3. В грунте с высоким содержанием глины тамариксу будет комфортней, если при посадке добавить компост или перегной для облегчения структуры.

Важно! Чем тяжелее грунт, плохо пропускающий воду, тем глубже делают посадочную яму, чтобы увеличить высоту дренажного слоя. Верховым торфом разбавлять тяжелый грунт не следует, если почва слабокислая, т.к. торф верхних слоев очень кислый, а тамариксу отклонение от нейтрального показателя в кислую сторону не понравится.

Правила посадки

Алгоритм посадки – самый обычный:

• яма, размеры которой позволяют устроить хороший дренаж;
• поверх дренажа – грунт с компостом или перегноем;
• сделать из почвы в яме холмик, на который встанет основание саженца;
• корни аккуратно расправить в стороны;
• высоту контролировать так, чтобы корневую шейку не оставить под грунтом;
• засыпать яму, приминая землю;
• засыпав всю яму, землю слегка утрамбовывают.

Если во время посадки земля сырая, обходятся без полива, но ближайшие 10-15 дней надо следить, чтобы почва не пересохла, слегка увлажняя землю в приствольном круге. Приствольный круг мульчируют, все побеги слегка укорачивают. Черенки достаточно подрезать на 2-3 см, более взрослые саженцы – на 5-10 см, но не более трети длины побега.

На ближайшую пару недель саженец притеняют, но, как только он начал выпускать чешуйки листочков, укрытие убирают.

Уход

Всего пару-максимум 3 недели после посадки, и садовод увидит: бисерник пошел в рост. Тамарикс очень быстро разрастается: за сезон прирост может составить до 1 м. Основа дальнейшего ухода – чувство меры, так как культуре, не избалованной в природных условиях, избыток внимания может повредить.

Полив

Периодический полив тамариксу не нужен. Укоренившееся растение быстро приспосабливается к добыванию влаги и пропитания в глубинных слоях земли. Комфортное лето с периодическими осадками избавляет садовода от поливочных работ.

Если же выдалось очень засушливое знойное лето, время от времени, поливая весь сад, молодому тамариксу выделяют 3-5 л, а взрослому ведро-другое воды.

Подкормки

Уроженец бедных почв, тамарикс довольствуется тем, что может добыть из земли, не требуя регулярного внесения удобрений. Первая подкормка – следующей весной после посадки. Приствольный круг мульчируют перегноем, компостом – этого достаточно, чтобы удовлетворить потребность кустарника до цветения.

Когда ветки покроются бутонами, вносят половинную дозу фосфорно-калийных удобрений, так как во время цветения и плодоношения нужны именно эти компоненты.

На зиму приствольный круг засыпают толстым слоем мульчи из перегноя и компоста. Это защитит от вымерзания корней и послужит дополнительным питанием.

Формирующая обрезка

Если поливы и подкормка бисернику нужны в минимальных количествах, то регулярная обрезка тамариксу необходима. Кустарник прекрасно переносит стрижку, поэтому садовод придает необходимую форму, контролирует разрастание культуры.

Осенью, после листопада, оголенное растение осматривают для:

1. Санитарной обрезки. Вырезают больные, надломленные, засохшие ветки.
2. Формирующей обрезки. Укорачивают выбивающиеся из общего контура побеги, ровняют. Важно проредить слишком густые участки, чтобы нарастающие ветки не травмировали друг друга в тесноте, а свободный доступ воздуха пресекал возникновение инфекций.

После зимовки цель инспекции с секатором – удаление побегов, не переживших морозы, поломанных под тяжестью снега.

Размножение

Увидев цветущий бисерник, трудно отказаться от идеи поселить такую красоту на своем участке. Размножение тамарикса – процедура настолько же простая, как и уход за ним, если речь о черенковании. Но получить новые кустики можно и другими способами.

Семенами

Главная проблема семенного разведения бисерника – краткие сроки всхожести семян. Спустя 3-4 месяца они могут уже не прорасти, особенно если речь о регионах, отдаленных от естественного места распространения тамарикса. Несвойственные культуре условия жизни не дают семенам полностью вызреть.

Если же другого варианта нет, кроме посева семян, то схема выращивания следующая:

1. В контейнеры с крышкой или под стекло на увлажненный грунт раскладывают свежие семена, слегка вдавив их, но не закрывая от света.
2. Отслеживая влажность грунта (для этого можно поставить контейнер на поддон с водой), ждут всходов, после чего укрытие и воду снизу убирают.
3. Выращивают на подоконнике до стабильного тепла.
4. Высаживают в саду на отдельное место для доращивания до 1-2 лет.
5. Годовалые или двухлетние тамариксы пересаживают на постоянное место.

Выращиванием тамарикса из семян чаще занимаются селекционеры для выведения новых сортов, улучшения характеристик растения.

Черенками

Размножить тамарикс черенками очень просто, особенно, если есть возможность нарезать зимние черенки, пока кустарник спит – в январе. Заготовленный материал ставят в воду, где за 3-4 недели нарастут корешки. Пересадив черенки в стаканчики с землей, кустики держат до устойчивой плюсовой температуры. Пересадка в открытый грунт – по обычной схеме.

Черенкование тамарикса очень результативно, поэтому садоводы обычно используют именно этот способ.

Отводками

Ранней весной, обследуя тамарикс после зимовки, выбирают нижнюю одревесневшую ветвь, которую удастся пригнуть, пришпилить к земле. Слегка присыпают место «приземления». Следует поддерживать участок, где укореняется отводок, в слегка увлажненном состоянии.

К концу лета садовод увидит побег. Но отделять и пересаживать его лучше весной, а на зиму укрыть от холодов.

Тамарикс – щедрый подарок природы, ведь однажды посадив куст бисерника, садовод нескольким поколениям дарит невероятную красоту при совершенно беззаботном отношении к растению.

Тамарискен — Википедия

Die Tamarisken ( Tamarix ) sind eine Pflanzengattung aus der Familie der Tamariskengewächse (Tamaricaceae). Sie umfasst etwa 55 bis 90 Arten.

Erscheinungsbild und Blätter [Bearbeiten | Quelltext Bearbeiten]

Tamarix -Arten wachsen als kleine, gut verzweigte, xeromorphe, häufig laubabwerfende Bäume und Sträucher, die Wuchshöhen von meist 1 bis 10, selten bis 18 Meter erreichen. Es sind tief wurzelnde Pflanzen.Die schmalen Zweige besitzen, so lang sie jung sind, eine glatte und je nach Art unterschiedlich gefärbte, oft rötlich-braune bis schwärzlich-braune Rinde. Wenn sie altern, wird die Rinde bräunlich-purpurn und furchig-rau.

Die wechselständig die Zweige dicht bedeckenden, ungestielten Blätter sind klein, schuppenförmig, unbehaart bis filzig behavior, oft grau-grün und 0,5 до 7 миллиметрового языка. Die Blätter sind in der Lage, mit punktförmigen Drüsen Salz auszuscheiden.

Blütenstände und Blüten [Bearbeiten | Quelltext Bearbeiten]

Die Blütezeit reicht meist von März до сентября.Endständig an jungen oder älteren Zweigen sitzen einfache oder verzweigte, traubige oder rispige Blütenstände, die je nach Art 1 до 15 Zentimeter lang sind. Die vieroder fünfzähligen Blüten sind meist zwittrig; wenn sie eingeschlechtig sind, dann sind es zweihäusig getrenntgeschlechtige Pflanzen (diözisch). Meist steht jede Blüte über einem Hochblatt, selten über zwei oder mehreren Hochblättern, die je nach Art sehr unterschiedlich in Form und Blattrand sein können. Die mehr oder weniger gleichen vier oder fünf Kelchblätter sind nur an ihrer Basis verwachsen und sind je nach Art sehr unterschiedlich in Form und Blattrand.Die vier oder fünf freien Kronblätter sind weiß über rosa- bis purpurfarben. Es sind meist vier bis zehn, selten bis zu zwölf Staubblätter vorhanden. Die meist drei bis vier, selten fünf oder zwei freien Stempel enden in kopfigen Narben, die zwei- bis dreimal kürzer sind als der Fruchtknoten. Es ist ein Diskus vorhanden.

Früchte und Samen [Bearbeiten | Quelltext Bearbeiten]

Die kleinen Kapselfrüchte öffnen sich mit drei Fächern von oben in Richtung Basis und enthalten viele Samen.Die kleinen, etwa 1 Millimeter großen Samen besitzen kleine Haarbüschel, durch die sie vom Wind verbreitet werden.

Wenige Tamarisken-Arten werden zum Teil als Windschutz an Küsten, aber auch als Zierpflanze angepflanzt. Sie sind widestandsfähig gegenüber salzigen Böden und vertragen auch alkalische Bodenverhältnisse. Die Keimfähigkeit ist noch bei einer Salinität von 30 bis 40 mS * cm-1, entspricht in etwa einem osmotischen Potential von 1 до 2 МПа, gegeben. ^[1] Die Gallen sind reich an Gerbsäuren.Венне Шильдлаусарт ди Ринде верлетцт, продуцирт ди Манна-Тамариске ( Tamarix nilotica ) eine Substanz, welche Manna genannt wird.

Die Ausbreitung erfolgt sowohl über Vegetative Vermehrung mit Ablegern wie über geschlechtliche Vermehrung über Samen, die durch den Wind verbreitet werden.

Tamarisken wurden Anfang des 18. Jahrhunderts auch in die USA eingeführt und dort in den 1930er Jahren großflächig durch das Civilian Conservation Corps als Windschutzstreifen in die Trockenen Gebieten angepflanzt.Dadurch haben sich Tamarisken im ganzen Südwesten der Vereinigten Staaten ausgebreitet und werden als invasive Art seit der Jahrtausendwende tensiv bekämpft. ^[2] Als Referenzfläche für den Erfolg der Bekämpfung dient z. Б. дас-Гебьет на реке Сан-Мигель в Колорадо. Dort konnten die entsprechenden Arbeiten im Dezember 2008 abgeschlossen werden. ^[3]

Das Verbreitungsgebiet der Gattung Tamarix umfasst den Mittelmeerraum, Asien bis ins nördliche China sowie die Trockengebiete im nördlichen Afrika.Die Hauptvorkommen liegen in salzhaltigen Gebieten von Wüsten und Halbwüsten, außerdem gibt es Vorkommen in Steppen oder im Gebirge entlang von Flüssen oder an Quellen. В Пакистане gibt es 26 Arten und in China kommen 18 Arten vor, von denen sieben nur dort vorkommen.

Die Gattung Tamarix wurde 1753 durch Carl von Linné in Species Plantarum ^[4] veröffentlicht.Ein Синоним für Tamarix L. ist Trichaurus Arn.

In der Gattung Tamarisken ( Tamarix ) gibt es 55 bis 90 Arten (Auswahl): ^{[5] [6] [7]}

• Sommer-Tamariske oder Afrikanische Tamariske ( Tamarix africana Poir.): Сиест-ин-Зюдеуропа (Испания, Португалия, Франкрейх, Италия), Нордафрика (Марокко, Алжир, Тунис) и ауф ден Канарен beheimatet.
• Tamarix alii Qaiser: Sie kommt nur in der pakistanischen Provinz Sindh vor.
• Tamarix androssowii Лит .: Sie ist in China, in der Mongolei und in Zentralasien verbreitet.
• Blattlose Tamariske ( Tamarix aphylla (L.) H.Karst., Syn .: Tamarix articulata Vahl, Thuja aphylla L.): Сиест в Африке, Вестазиен, Арабиен унд Südasien verbreitet.
• Tamarix arceuthoides Bunge: Сиест в Западной и Центральной Азии, унд ин дер Вюсте Гоби в китайской провинции Ганьсу и Синьцзян и ин дер Монгольский вербрайтет.
• Tamarix austromongolica Nakai: Sie kommt в Китае vor.
• Tamarix baluchistanica Qaiser: Sie kommt nur in der Nähe der pakistanischen Stadt Quetta vor.
• Tamarix boveana Bunge: Sie kommt auf den Kanaren, in Marokko, Algerien, Spanien, auf den Balearen, in Tunesien und in Libyen vor. ^[8]
• Kanarische Tamariske ( Tamarix canariensis Willd.): Sie kommt auf den Kanarischen Inseln vor. ^[8]
• Tamarix chinensis Lour. (Син.: Tamarix juniperina Bunge): Сие в Китае и Корее beheimatet.
• Dalmatinische Tamariske ( Tamarix dalmatica B.R. Baum): Sie kommt in Italien, Sizilien, Sardinien, Korsika, Kroatien und auf der Balkanhalbinsel vor. ^[8]
• Tamarix dioica Roxb. ex Roth: Sie ist Афганистан, Иран, Индия, Пакистан, Непал, Бутан, Бангладеш и Мьянма verbreitet.
• Tamarix elongata Ledeb .: Sie ist in China, Kasachstan, der Mongolei, Russland, Turkmenistan und Usbekistan verbreitet.
• Tamarix ericoides Rottl. et Willd .: Sie ist in Indien, Пакистан, Шри-Ланка и Бангладеш verbreitet.
• Französische Tamariske ( Tamarix gallica L.): Ihre Heimat ist Frankreich, Italien und Spanien, sie ist aber in Großbritannien und in den USA eingebürgert.
• Tamarix gansuensis H.З. Чжан, бывший П. Ю. Чжан и М. Т. Лю: Sie kommt nur in den chinesischen Provinzen Gansu, Nei Mongol, Qinghai sowie Xinjiang vor
• Tamarix gracilis Willd .: Sie ist in Asien und im europäischen Teil Russlands beheimatet.
• Tamarix hispida Willd .: Sie ist in Asien und im europäischen Teil Russlands beheimatet; es gibt mehrere Varietäten:
  • Tamarix hispida Willd. var. Hispida
  • Tamarix hispida var. карелинии (Bunge) B.R. Baum (Syn .: Tamarix karelinii Bunge): Sie kommt in Asien vor.
• Tamarix indica Willd .: Sie kommt in Афганистан, Пакистан, Индия, Шри-Ланка и Бангладеш vor.
• Tamarix jintaensis P.Y.Zhang & M.T.Liu: Sie kommt nur in der chinesischen Provinz Gansu vor.
• Tamarix jordanis Boiss .: Sie kommt in Syrien, im Libanon, in Israel und in Jordanien vor.
• Tamarix kermanensis Baum: Sie kommt nur im Südwest-Iran und in Пакистан vor.
• Tamarix korolkowii Regel & Schmalh: Sie ist in Asien (Ирак, Иран, Афганистан, Пакистан, Казахстан, Узбекистан и Таджикистан) вербрайтет.
• Tamarix kotschyi Bunge: Sie kommt в Афганистане, Пакистане, в Иране и в России.
• Tamarix laxa Willd. (Синтаксис: Tamarix pallasii Desv.): Sie ist in Asien und im europäischen Teil Russlands beheimatet.
• Tamarix leptostachya Bunge: Сиест в Китае, Монголеи и Центральная Азия.
• Tamarix mascatensis Bunge: Коммуна в Арабиене, Сомали, на Сокотре, в Иране, Пакистане и в Каукасусе.
• Manna-Tamariske ( Tamarix nilotica (Ehrenb.) Bunge, Syn .: Tamarix mannifera (Ehrenb.) Bunge): сиист в Африке, в арабских и западных странах.
• Tamarix pakistanica Qaiser; sie ist в Пакистане beheimatet.
• Tamarix palaestina Bertol .: Sie ist in Israel und in Jordanien beheimatet.
• Kleinblütige Tamariske oder Frühlings-Tamariske ( Tamarix parviflora DC.): Sie ist in Südosteuropa, in der Türkei und in Israel beheimatet.
• Tamarix passerinoides Del. Ex Desv.
• Heidetamariske, auch Kaspische Tamariske oder Erikastrauch genannt ( Tamarix ramosissima Ledeb., Syn .: Tamarix pentandra Pall., Tamarix pallasii var. brachystachys brachystachys brachystachys ) Osteuropa und in Asien verbreitet.
• Tamarix sachensis P.Y. Zhang & M.T.Liu: Sie kommt auf Sanddünen in Xinjiang vor. ^[6]
• Tamarix salina Dyer: Sie ist in Пакистан beheimatet.
• Tamarix sarenensis Qaiser: Sie ist in Пакистан beheimatet.
• Tamarix smyrnensis Bunge (Syn .: Tamarix hohenackeri Bunge): Sie kommt in Ost- und Südosteuropa sowie in West- und Mittelasien vor.
• Tamarix stricta Boiss.: Sie ist im Iran und in der pakistanischen Provinz Belutschistan beheimatet.
• Tamarix sultanii Qaiser: Sie kommt nur in der pakistanischen Provinz Sindh vor.
• Tamarix szovitsiana Bunge: Sie kommt im Iran, in Пакистан и Россия vor.
• Tamarix taklamakanensis M.T.Liu: Sie kommt in Gansu und Xinjiang vor. ^[6]
• Tamarix tarimensis P.Y.Zhang & M.T.Liu: Sie kommt nur im chinesischen Xinjiang vor.
• Tamarix tetragyna Ehrenb .: Sie ist in Ägypten, in Westasien sowie in Zypern beheimatet und kommt in den Varietäten vor:
  • Tamarix tetragyna Ehrenb. var. тетрагина
  • Tamarix tetragyna var. meyeri (Boiss.) Boiss. (Syn .: Tamarix meyeri Boiss.): Sie kommt in West- und Mittelasien vor.
• Viermännige Tamariske ( Tamarix tetrandra Pall. Ex M.Bieb.): Sie ist in Ost- und Südosteuropa sowie в Westasien verbreitet.

In den Sumerischen Palastgärten wuchsen Dattelpalmen und Tamarisken, в районе deren Schatten Festmähler stattfanden. ^[9] Der «Tamariskenbaum» вирд в дер Bibel an mehreren Stellen (1.Mose 21,33, 1.Sam 22,6, 1.Sam 31,13) erwähnt. В Ägypten glaubte man, dass sich die Seele von Osiris in einer Tamariske aufhielt, und Tamarisken umgaben oft Gräber. ^[10]

Im Koran werden Tamarisken im Zusammenhang mit den Sabäern in Sure 34, 16 genannt.

• Мохаммад Кайзер: Флора Пакистана 141: Tamaricaceae. Кафедра ботаники, Университет Карачи, Карачи, 1982, Tamarix , S. 2–42 (онлайн в Интернете). (Abschnitte Beschreibung und Systematik)
• Ченг Лю Шу: Тамарикс. In: Wu Zheng-yi, Peter H. Raven, Deyuan Hong (Hrsg.): Флора Китая . Полоса 13: Clusiaceae — Araliaceae . Science Press / Missouri Botanical Garden Press, Пекин / Сент-Луис 2007, ISBN 978-1-930723-59-7, S.59–65 (английский, онлайн — PDF-Datei; 230 kB). (Abschnitte Beschreibung und Systematik)

• Рабочая группа по чужеродным растениям Альянса по сохранению растений: Информационный бюллетень: Saltcedar. 2005 (онлайн). (англ.)

1. ↑ Вальтер Ларчер: Ökophysiologie der Pflanzen. Leben, Leistung und Stressbewältigung der Pflanzen in ihrer Umwelt (= UTB . Band 8074). 6. neubearbeitete Auflage. Ойген Ульмер, Штутгарт (Хоэнхайм) 2001, ISBN 3-8252-8074-8, S.344.
2. ↑ Ученые изучают борьбу с инвазивным деревом на западе США.
3. ↑ New York Times: Война с захватчиком на берегу реки, которую ведет Мускул и Жевание. 26. Декабрь 2008 г.
4. ↑ Карл фон Линне: Виды Plantarum. Band 1, Lars Salvius, Stockholm 1753, S. 270 (Digitalisathttp: //vorlage_digitalisat.test/1%3Dhttp%3A%2F%2Fwww.biodiversitylibrary.org%2Fopenurl%3Fpid%3Dtitle%3A669%26volume%3A669%26volume%3 3D% 26spage% 3D270% 26date% 3D1753 ~ GB% 3D ~ IA% 3D ~ MDZ% 3D% 0A ~ SZ% 3D ~ doppelseitig% 3D ~ LT% 3D ~ PUR% 3D).
5. ↑ Tamarix im Информационная сеть по ресурсам зародышевой плазмы (GRIN), USDA, ARS, Национальная программа генетических ресурсов. Национальная лаборатория ресурсов зародышевой плазмы, Белтсвилл, Мэриленд. Абгеруфен утра 13 декабря 2013 г.
6. ↑ ^{a b c} Ченг Лю Шу: Тамарикс. In: Wu Zheng-yi, Peter H. Raven, Deyuan Hong (Hrsg.): Флора Китая . Полоса 13: Clusiaceae — Araliaceae . Science Press / Missouri Botanical Garden Press, Пекин / Св.Louis 2007, ISBN 978-1-930723-59-7, S. 59–65 (английский, онлайн — PDF-Datei; 230 kB).
7. ↑ Мохаммад Кайзер: Флора Пакистана 141: Tamaricaceae. Кафедра ботаники, Университет Карачи, Карачи, 1982, Tamarix , S. 2–42 (онлайн в Интернете).
8. ↑ ^{a b c} Дж. Л. Вильяр (2017): Tamaricaceae. — In: Euro + Med Plantbase — информационный ресурс о разнообразии растений Средиземноморья в Европе. Datenblatt Tamarix
9. ↑ Пенелопа Хобхаус: Садоводство сквозь века.Иллюстрированная история растений и их влияние на садовые стили — от Древнего Египта до наших дней. Simon & Schuster, Нью-Йорк u. а. 1992, ISBN 0-671-72887-3.
10. ↑ Аликс Уилкинсон: Символизм и дизайн в древних египетских садах. В: История сада. Группа 22, № 1, 1994, S. 1–17 (иероглиф: S. 3; JSTOR 1586999).

границ | Как заставить растения побороть пот: структура, функция и эволюция солевых желез растений

Введение

Растения сталкиваются с множеством проблем со стороны абиотического мира, и одной из самых значительных из них является солевой стресс.Вторжение соленой воды из-за повышения уровня моря в прибрежных регионах, интенсивного орошения в засушливых регионах и широко распространенной эрозии способствует увеличению засоления почвы, ограничению продуктивности сельского хозяйства и предотвращению использования столь необходимых маргинальных земель (IPCC, 2014). В самом деле, не будет преувеличением сказать, что селекция культур с повышенной солеустойчивостью является одной из наиболее серьезных проблем, стоящих перед сельским хозяйством 21 века. Практически все основные сельскохозяйственные культуры, за некоторыми исключениями (например, Chenopodium quinoa и Gossypium hirsutum ), от природы чувствительны к солевому стрессу.Сообщается, что только около 0,25% всех цветковых растений могут завершить свой жизненный цикл в засоленных почвах (Flowers et al., 2010) и, следовательно, считаются галофитами. Хотя галофиты независимо эволюционировали в различных таксономически разнообразных линиях, они демонстрируют множество примеров конвергентно эволюционирующих адаптаций к солевому стрессу (Flowers et al., 2010; Bromham, 2015). Способность генерировать высокопроизводительные геномные и транскриптомные данные из немодельных видов растений катализирует рост сравнительной, функциональной и эволюционной геномики, и эта новая база знаний предоставляет возможности для понимания механизмов, лежащих в основе галофитного образа жизни, а также предоставляет возможности для адаптации эти уроки по повышению солеустойчивости сельскохозяйственных культур.

Значительная часть галофитов развила специализированные эпидермальные структуры, называемые солевыми железами, для хранения и исключения соли (Flowers and Colmer, 2015; Santos et al., 2016). Эпидермис — это поверхность, через которую растение взаимодействует с окружающей средой, поэтому эпидермис имеет широкий спектр функциональных специализаций на клеточном уровне. Некоторые из них, в том числе устьица для газообмена и покрытые кутикулой клетки дорожного покрытия, предотвращающие обезвоживание и нападение патогенов, являются общими для большинства наземных растений и всех покрытосеменных.Кроме того, растения развили бесчисленное множество структурных адаптаций эпидермиса для защиты или использования окружающей среды, такой как трихомы, нектарники, колючки и гидатоды, которые варьируются по сложности от специализированных одиночных клеток до многоклеточных структур, состоящих из нескольких типов клеток ( Исав, 1965). Хотя все солевые железы увеличивают толерантность к соли, они различаются структурной сложностью и механизмом исключения соли, что позволяет предположить, что солевые железы имеют множественное эволюционное происхождение (Flowers et al., 2010).

Механизмы поглощения, передачи сигналов, транспорта, детоксикации и хранения соли являются одними из неотъемлемых биологических процессов, которые нам необходимо понять при решении загадки солевой адаптации (см. Обзоры Hasegawa et al., 2000; Deinlein et al., 2014). Использование галофитов для изучения этих процессов редко (см. Обзоры Flowers et al., 2010; Shabala et al., 2015; Волков, 2015), а целевое использование специализированных структур, таких как солевые железы, для изучения эксклюзии солей в молекулярном генетический каркас встречается еще реже.Недостаток генетических, клеточных или биохимических исследований солевых желез может быть связан с их встречаемостью в различных таксонах семейств растений, которые являются экологически важными, но не ценятся с экономической точки зрения как сельскохозяйственные культуры. Ограниченные исследования, посвященные солевым железам, также могли быть связаны с трудностями в изучении солевых желез как изолированной системы, состоящей всего из нескольких клеток эпидермиса листа. Однако масштабы таких препятствий снижаются по мере появления новых молекулярно-генетических инструментов, которые делают немодельные организмы и редкие типы клеток более доступными для изучения (Schwab and Ossowski, 2006; Deal and Henikoff, 2011; Olofsson et al., 2012; Etalo et al., 2015). Солевые железы находятся в основном на листьях растений, произрастающих на сухих засоленных почвах, на солончаках и в различных мангровых зарослях, которые представляют собой древесные растения, населяющие тропические и субтропические приливные зоны (Flowers et al., 1986; Tomlinson, 1986 ). Поэтому большинство растений, обнажающих соляные железы, также считаются галофитами, но несколько исключений встречаются среди наземных растений (Mooney et al., 1980; Chen and Chen, 2005; Maricle et al., 2009; Peng et al., 2016).Хотя модели растений, такие как Arabidopsis и рис, лишены солевых желез, они все еще имеют аналогичные клеточные структуры и семейства ортологичных генов, которые, вероятно, являются ключевыми эффекторами в восприятии, транспортировке и компартментализации соли у галофитов, несущих солевые железы. Сейчас мы находимся на этапе, когда сравнение обширной информации, доступной из таких моделей, как Arabidopsis , и новых геномных ресурсов галофитов, естественным образом отобранных для адаптации к солевому стрессу, может пролить свет на ключевые аспекты этой важной адаптации (Oh et al., 2012). Поэтому в этом обзоре мы пытаемся оценить структуру и развитие солевых желез, а также существующие генетические ресурсы, которые в значительной степени недостаточно изучены у растений, оснащенных солевыми железами, а также оцениваем практичность использования модельных систем для эффективного изучения их. Наконец, мы рассматриваем возможность улучшения солевой толерантности путем создания существующих трихом на Arabidopsis , которые будут функционировать как солевые железы, а также проблемы, связанные с пробелом в наших знаниях для создания искусственных солевых желез в культурах-кандидатах.

Солевые железы структурно разнообразны

Термин «соляная железа» является довольно широким и применяется к широкому спектру структур с различными анатомическими особенностями и функциональными механизмами. Галофиты с солевыми железами собирательно называются солевыми секреторами (Liphschitz et al., 1974) или ректо-галофитами (Breckle, 1990). Со структурной точки зрения, все солевые железы, по-видимому, имеют в основном эпидермальное происхождение и, следовательно, по сути являются специализированными трихомами (Esau, 1965). С функциональной точки зрения существует два типа солевых желез: те, которые непосредственно выделяют соли на поверхность листа (экзореректогалофиты), и те, которые собирают соль в вакуоли специализированной клетки мочевого пузыря (эндореректогалофиты) (Брекл. , 1990; Динг и др., 2010b). Хотя некоторые виды растений имеют солевые железы, они распределены между четырьмя основными отделами цветковых растений: Caryophyllales, asterids, rosids и Poaceae (Santos et al., 2016). Это широкое филогенетическое распределение предполагает, что солевые железы возникали независимо несколько раз, как ранее предполагалось для происхождения галофитов (Flowers et al., 2010). Тем не менее, солевые железы широко расходящихся видов имеют много фенотипических сходств, являясь яркими примерами конвергентной эволюции, которые дают представление о механизмах, с помощью которых солевые железы защищают растения.Сходство солевых желез позволяет разделить их на четыре широкие структурные группы: (1) солевые пузыри, состоящие из большой вакуолизированной клетки с 1-2 стеблевыми клетками или без них, встречаются только у Aizoaceae и Amaranthaceae (Рисунок 1, Тип 1), (2) многоклеточные солевые железы, варьирующиеся от 4 до 40 клеток, причем клетки обычно дифференцируются на собирающие и секреторные клетки в структуре, выстланной кутикулой, широко распространены филогенетически (рис. 1, тип 2), (3) двухклеточные секреторные волоскоподобные структуры с базальными клетками и колпачковая клетка, обнаруженная в хлоридоидных травах (рис. 1, тип 3), и (4) одноклеточные высоковакуолизированные секреторные волоски (обнаружены в Porteresia ) (рис. 1, тип 4).Первые два структурных типа встречаются у эвдикотов, а третий и четвертый типы — у однодольных (рис. 2).

РИСУНОК 1. Типичная клеточная организация различных структур солевых желез, обнаруженных у покрытосеменных. Рисунки основаны на консенсусных изображениях видоспецифичных структур солевых желез. Ссылки, используемые для создания согласованных цифр для каждого типа, приведены в Таблице 1. Ячейки, составляющие солевую железу, окрашены, а соседние ячейки остаются пустыми.Непрерывная кутикула вокруг солевой железы также окрашивается и становится пустой, когда кутикула покрывает окружающий эпидермис. Динамические внутриклеточные структуры, такие как вакуоли, везикулы и ламинированные мембраны, не изображены на типичных фигурах. Собирающая клетка (Col), секреторная клетка (Sec), базальная клетка (BC), суббазальная клетка (SBC), стеблевая клетка (ST).

РИСУНОК 2. Филогенетическое распределение клад покрытосеменных, имеющих солевые железы. Семьи, связанные с четырьмя типами солевых желез, обсуждаемых в этом обзоре, сгруппированы в те же цвета, которые используются для различения типов солевых желез на рисунке 1. Символы звездочки ( ^* ) представляют 12 вероятных независимых интродукций солевых желез в семью / клады. Филогенетические отношения основаны на системе классификации APG IV (Byng et al., 2016).

Среди эвдикотов простейшая по структуре форма солевых желез, называемая солевыми пузырями, встречается в двух семействах в отряде Caryophyllales (рис. 1).В Mesembryanthemum crisinum (Aizoaceae) соль просто откладывается в большой вакуоли специализированных набухших эпидермальных клеток, называемых солевыми пузырями (Steudle et al., 1975; Lüttge et al., 1978; Adams et al., 1998; Agarie et al. , 2007). В конце концов, клетки мочевого пузыря могут разорваться, и на поверхности эпидермиса откладывается соль. Несколько видов Amaranthaceae, например Atriplex lentiformis , Bienertia sinuspersici и Chenopodium quinoa (Karimi and Ungar, 1989; Akhani et al., 2005; Park et al., 2009; Адольф и др., 2013; Shabala et al., 2014), имеют несколько более сложную структуру для солевых пузырей по сравнению с таковой у M. crystalinum , в котором клетка мочевого пузыря расположена на вершине короткого стебля, состоящего из одной или нескольких клеток. Механизм, используемый этими растениями для связывания соли в вакуоли клеток мочевого пузыря, напоминает накопление соли в увеличенных вакуолях клеток мезофилла внутри суккулентных листьев у многих галофитов, а также негалофитов при солевом стрессе (Longstreth and Nobel, 1979; Park et al. al., 2009). Мутантная линия, лишенная клеток мочевого пузыря, показала высокую чувствительность к соли и сильно ограниченный рост в условиях солевого стресса по сравнению с M. crystalinum дикого типа , подтверждая важную роль солевой компартментализации и ионного гомеостаза, достигаемого с помощью солевых пузырей (Agarie et al., 2007 ).

Уровень конвергенции весьма примечателен во втором типе солевых желез, охватывающих различные клады Caryophyllales, астерид и розид (Shi et al., 2005) (Рисунок 1).Эти многоклеточные железы обычно имеют типы клеток, дифференцированные в базальные собирающие клетки и дистальные секреторные клетки (Faraday and Thomson, 1986b; Thomson et al., 1988). Предполагается, что собирающие клетки создают градиент оттока соли для сбора соли из соседних клеток мезофилла и транспортировки ее к секреторным клеткам (Faraday and Thomson, 1986a, b). Секреторные клетки полностью окружены кутикулой, за исключением того места, где они контактируют с нижележащими базальными собирающими клетками, что, по-видимому, направляет поток соли через секреторные клетки и предотвращает утечку обратно в соседнюю ткань через апопласт (Thomson и Лю, 1967; Кэмпбелл и др., 1974; Tan et al., 2013). Нередко можно увидеть слой кутикулы, обернутый вокруг базальной собирающей клетки, если собирающая клетка частично находится над эпидермальным слоем (Thomson, 1975; Thomson et al., 1988). Секреторные клетки являются цитоплазматически плотными, обладают множеством митохондрий и эндомембран и имеют внутренние выступы клеточной стенки (Васильев и Степанова, 1990), напоминающие таковые в клетках-переносчиках флоэмы, которые, как предполагается, увеличивают площадь поверхности (Gunning and Pate, 1969). . Хотя внешняя поверхность секреторных клеток покрыта кутикулой, эта кутикула либо пронизана порами, как наблюдалось в солевых железах Limonium bicolor (Feng et al., 2015), или создает кутикулярную камеру поверх секреторных клеток, которая предположительно хранит секретированные соли, как это наблюдается в солевых железах Avicennia marina (Campbell and Thomson, 1976; Naidoo, 2016) и Aeluropus littoralis ( Barhoumi et al., 2008) (Рисунок 1, типы 2 и 3). В отличие от секреторных клеток, собирающие клетки имеют многочисленные связи плазмодесм между окружающими клетками мезофилла. Таким образом, оказывается, что соль активно транспортируется через симпласт из собирающих клеток в секреторные, а затем солевой раствор откладывается вне клетки через поры в кутикуле (Campbell and Stong, 1964; Campbell and Thomson, 1976).Эти солевые железы имеют выпуклую или дискообразную структуру, в которой соль выдавливается из вершины купола или чашеобразного центра. Вся структура часто погружена в эпидермис, так что кутикула, покрывающая секреторные клетки, находится на уровне или немного ниже уровня основных эпидермальных клеток. Этот тип солевой железы представлен растениями у Tamaricaceae (Campbell and Stong, 1964; Xue, Wang, 2008) (например, Tamarix и Reaumuria ), Frankeniaceae (Campbell and Thomson, 1976) (e.g., Frankenia spp.) и Plumbaginaceae (Faraday and Thomson, 1986b) (например, Limonium, Aegialitis и Limoniastrum ), все из которых являются близкородственными семействами Caryophyllales (Byng et al., 2016 ). Остальные солевые железы эвдикота имеют ту же структуру ядра с небольшими изменениями.

Многоклеточные солевые железы астерид 2-го типа (рис. 1), которые распределены между пятью семействами (рис. 2; табл. 1), как правило, имеют одну или две стебельчатые клетки, соединяющие секреторные клетки с базальными собирающими клетками, что контрастирует со структурой Солевые железы тамариксного типа (Shimony et al., 1973; Дреннан и др., 1987; Дас, 2002). При сохранении общего сходства структуры с кутикулярной оболочкой, покрывающей солевую железу, количество секреторных клеток по сравнению с количеством собирающих клеток варьируется между видами в астеридах. Например, у Aegiceras corniculatum и Glaux maritima (Primulaceae) есть солевые железы, состоящие из 8-40 радиально расположенных секреторных клеток на одной базальной клетке (Cardale and Field, 1971; Rozema et al., 1977), в то время как мангровые заросли Avicennia и Acanthus spp.(Acanthaceae), имеют солевые железы, состоящие из двух-четырех собирающих клеток, соединенных одной или двумя стеблевыми клетками с восемью-двенадцатью радиально расположенными секреторными клетками (Shimony et al., 1973; Drennan et al., 1987; Das, 2002). Подобно Tamarix , кутикула секреторных клеток содержит поры, через которые секретируется физиологический раствор; секреторные клетки плотны в цитоплазме и богаты митохондриями и эндомембранами, а базальная клетка сильно вакуолизирована. Плазмодесмы соединяют базальную клетку с секреторными клетками и с нижележащими суббазальными клетками.Менее изученные Cressa cretica (Convolvulaceae) и Phillyrea latifolia (Oleaceae) также продуцируют многоклеточные солевые железы, состоящие из множества секретирующих клеток, соединенных стволовой клеткой с вакуолизированными базальными собирающими клетками, как и другие солевые железы астерид (Weiglin и Winter , 1988).

ТАБЛИЦА 1. Сообщалось о галофитах с солевыми железами, их структурной организацией и наличием ресурсов последовательностей.

Сообщается, что только несколько видов имеют солевые железы в большой кладе розидов.Мангровое дерево Laguncularia racemosa из Combretaceae имеет многоклеточные солевые железы, расположенные в глубоких адаксиальных эпидермальных ямках листа (Francisco et al., 2009). Ямка, вероятно, выстлана толстой кутикулой, а секреторные клетки в основании ямки плотны в цитоплазме. Соль выдавливается в виде цепочки кристаллов из узкого устья ямы (Stace, 1965; Tomlinson, 1986; Francisco et al., 2009). Хотя анатомия этих желез не описана подробно, было показано, что они секретируют соль (Sobrado, 2004).Виды мангровых лесов двух других родов семейства Combretaceae, Lumnitzera и Conocarpus , имеют схожие структуры, но нет прямых доказательств того, что эти железы функционируют как солевые железы (Tomlinson, 1986; Parida and Jha, 2010). Несмотря на их разнообразное филогенетическое происхождение, все солевые железы мангровых зарослей, по-видимому, имеют сходную структурную организацию, охватывающую астериды и розиды. Кроме того, у двух негалофитных видов розид, Gossypium hirsutum (Malvaceae) и Ficus formosana (Moraceae), развиваются секретирующие соль железистые трихомы.Исходя из широкого определения солевых желез, эти виды демонстрируют способность вытеснять соль через солевые железы на листьях, и описанные структуры аналогичны многоклеточным железистым трихомам, описанным для солевых желез у галофитов (Chen and Chen, 2005; Peng et al., 2016). В Gossypium hirsutum способность исключать NaCl при солевом стрессе через солевые железы листа считается адаптацией, общей с предковыми генотипами из прибрежных регионов (Peng et al., 2016). Экскреция соли через солевые железы у негалофитов может представлять собой факультативный признак в ответ на солевой стресс, связанный с наследственными признаками галофитов.

Последние два типа солевых желез обнаруживаются в подсемействах Chloridoideae и Oryzoideae у Poaceae (Amarasinghe, Watson, 1988; Flowers et al., 1990). Недавний обзор Céccoli et al. (2015) предоставляет подробный отчет о структурах солевых желез хлоридоидного типа и их физиологических особенностях (тип 3 на рисунке 1). Хотя солевые железы трав несколько похожи на солевые железы эвдикотов, они различаются по трем важным аспектам. Во-первых, они более просты по конструкции, состоят всего из одной-двух ячеек.Во-вторых, у них отсутствует кутикулярная граница, окружающая секреторные и базальные клетки, которая, по-видимому, направляет поток соли в солевые железы эвдикота. Наконец, базальная клетка не вакуолизирована, в отличие от вакуолизированных базальных собирающих клеток эвдикотов. Солевые железы Chloridoideae представляют собой двухклеточные трихомы, дифференцированные на базальную и верхнюю клетки. Как базальная клетка, так и клетка-шапочка являются цитоплазматически плотными и богаты митохондриями, пластидами и везикулами. Выступы на стенках и связанная с ними плазматическая мембрана простираются от клетки крышки глубоко в базальную клетку, увеличивая площадь поверхности.Они часто обнаруживаются в углублениях эпидермиса, в складках ламинарной структуры листа, погружаются в эпидермис или располагаются над эпидермисом (Liphschitz and Waisel, 1974; Céccoli et al., 2015). Непрерывная кутикула на эпидермисе у некоторых видов утолщается поверх клетки шляпки и образует кутикулярную камеру, в которой хранятся секретированные соли, как это видно для некоторых солевых желез эвдикота (Amarasinghe and Watson, 1988). Толстая кутикула простирается от вершины клетки кепки к боковым стенкам базальной клетки, где соединяются соседние эпидермальные клетки и где боковые стенки базальной клетки часто лигнифицированы (Liphschitz and Waisel, 1974).

Четвертый тип солевых желез встречается у диких видов риса Porteresia coarctata , тесно связанных с культивируемым рисом у Oryzoideae. Эти солевые железы представляют собой одноклеточные волоски (тип 4 на рисунке 1). Пальцевидные адаксиальные соляные волоски у P. coarctata продолжают выделять соль даже при высоких уровнях NaCl в почве, но более короткие солевые волоски в форме колышков на абаксиальной поверхности разрываются по мере накопления внутриклеточного NaCl и отрастают снова при снижении уровня соли в почве ( Сенгупта и Маджумдер, 2010).Похоже, что P. coarctata может изменять тип и количество солевых волосков, приспосабливаясь к внешнему уровню соли. Эти одноклеточные волосы, по-видимому, лишены органелл и, по-видимому, полностью заполнены вакуолями в отличие от клеток мочевого пузыря в железах эвдикота (Flowers et al., 1990; Oh et al., 2015).

Солевые железы много раз развивались независимо

Более чем вероятно, что железистая адаптация к соли развивалась у покрытосеменных многократно с использованием различных механизмов, включающих либо секвестрацию соли в вакуолях, либо секрецию.Консервативная оценка нескольких независимых источников происхождения, предложенная Flowers et al. (2010) и Флауэрс и Колмер (2015) предлагают как минимум три источника солевых желез среди покрытосеменных растений: одно — в однодольных, одно — в розовых и одно — в совместной кладе астерид и гвоздичных. Однако, учитывая, что только часть процента цветковых растений являются галофитами, и лишь небольшой процент галофитов имеют секретирующие соли железы, кажется крайне маловероятным, что у общего предка Caryophyllales и астерид были солевые железы, которые впоследствии были утрачены. в подавляющем большинстве видов соответствующей клады.Хотя астериды — одна из крупнейших групп цветковых растений, охватывающая почти треть всех видов покрытосеменных, относящихся к 144 семействам (Soltis et al., 2005), солевые железы зарегистрированы только в пяти семействах, распределенных среди трех отрядов Ericales, Lamiales. , и Соланалес. Вполне вероятно, что солевые железы были независимо приобретены внутри каждого из отдельных семейств астерид, содержащих виды, несущие солевые железы: Acanthaceae, Convolvulaceae, Oleaceae, Primulaceae и Solanaceae (обозначены звездочкой на рисунке 2 для каждого независимого введения).Точно так же розиды включают более четверти видов покрытосеменных, которые подразделяются примерно на 140 семейств (Soltis et al., 2005). Тем не менее, солевые железы зарегистрированы только для трех семейств (Combretaceae, Malvaceae и Moraceae) в трех различных отрядах Myrtales, Malvales и Rosales. Таким образом, розидные солевые железы, вероятно, представляют три дополнительных события эволюции солевых желез у покрытосеменных растений.

Более тщательное изучение структуры и функции солевых желез подтверждает гипотезу о многих независимых источниках солевых желез.Внутри Caryophyllales есть два структурно и функционально различных типа солевых желез. Вполне вероятно, что у сестринских групп Aizoaceae и Amaranthaceae был общий предок с солевыми пузырями (рис. 1, тип 1). Эти семейства находятся в монофилетической кладе, известной как core Caryophyllales, и все их солевые железы относятся к типу солевого пузыря (рис. 1). В отличие от семейств Tamaricaceae, Frankeniaceae и Plumbaginaceae, которые входят в кладу, называемую непервичным Caryophyllales, сестрой основных Caryophyllales, все они имеют многоклеточные секретирующие соли типа 2 железы, которые структурно похожи друг на друга, с рядом цитоплазматически плотные секреторные клетки, покрывающие несколько вакуолизированных собирающих базальных клеток (рис. 1, тип 2).Эти клетки сильно отличаются от клеток мочевого пузыря Aizoaceae и Amaranthaceae, и на самом деле структурно больше похожи на многоклеточные солевые железы, обнаруженные среди астерид. Точно так же два типа солевых желез в траве, вероятно, представляют два дополнительных события приобретения солевых желез независимо. Таким образом, было бы разумно предположить, что солевые железы возникали независимо 12 и более раз у покрытосеменных. Даже если предположить, что каждая из наиболее близкородственных пар семейств астерид (Acanthaceae-Oleaceae и Convolvulaceae-Solanaceae) имеет одно происхождение, соляные железы могут возникать не менее 10 раз.

Эти разные эволюционные истоки представляют собой убедительные примеры конвергентной эволюции в структуре солевых желез. Виды, расположенные в широком диапазоне кладок, имеют цитоплазматически плотные секреторные клетки, расположенные над собирающими вакуолизирующими клетками, образец, наблюдаемый во всех солевых железах астерид и в солевых железах неосновных Caryophyllales (Plumbaginaceae, Tamaricaceae и Frankeniaceae), хотя количество секреторных и собирающие клетки различаются (Таблица 1). В ряде случаев кутикулярный материал распространяется вниз по бокам секреторных и / или базальных собирающих клеток.Хотя эти параллели поразительны, железы схожей структуры, которые выделяют летучие вторичные метаболиты, нектар, слизь и пищеварительные ферменты, широко распространены среди астерид и гвоздик. Действительно, солевые железы разных семейств имеют тенденцию очень напоминать структуру секреторных желез родственных растений, у которых отсутствуют солевые железы. Например, и Acanthus , и Avicennia имеют короткий стебель, состоящий из 1-2 клеток, несущих шаровидную головку, состоящую из секреторных клеток (Shimony et al., 1973), тогда как аналогичные функции коротких стебельчатых желез встречаются повсеместно у Acanthaceae (Immelman, 1990; Tripp, Fekadu, 2014; Bhogaonkar, Lande, 2015). Солевые железы Acanthaceae (Lamiales) также очень похожи на железистые трихомы, которые выделяют эфирные масла у близкородственных Lamiaceae. Эти трихомы имеют базальную клетку, встроенную в эпидермис, одно- или двухклеточную ножку и шаровидную головку секреторных клеток с подкутикулярным пространством, где накапливаются масла, содержащие летучие вторичные метаболиты.Эта структурная особенность напоминает кутикулярные камеры с солью на поверхности солевых желез (Werker et al., 1993; Ascensão et al., 1995; Serrato-Valenti et al., 1997; Giuliani and Bini, 2008). Железистые трихомы также распространены среди других клад астерид. Например, шаровидные трихомы с короткими стеблями Solanaceae (тип VI), которые секретируют защитные белки (Shepherd et al., 2005) и другие вторичные метаболиты, также структурно сходны с солевыми железами астерид в отношении клеточной организации базальной клетки 1– 2 стеблевых клетки и несколько секреторных клеток сверху (Reis et al., 2002; Glas et al., 2012; Munien et al., 2015).

Неосновные семейства Caryophyllales, Plumbaginaceae, Tamaricaceae и Frankeniaceae, являются сестрой клады в основном плотоядных растений, состоящей из семейств Droseraceae, Drosophyllaceae, Nepanthaceae, Dioncophyllaceae и Ancistrocladaceae, у которых есть ферменты пищеварения и слизистые оболочки. Хотя плотоядные растения имеют множество сложных морфологий желез, которые демонстрируют секреторную, а также абсорбционную функции, считается, что они происходят от предкового состояния желез, которые очень похожи на солевые железы Tamarix и Frankinia ( Cameron et al., 2002; Heubl et al., 2006; Реннер и Шпехт, 2013). Пищеварительные железы Dionaea muscipula (мухоловка Венеры), которые состоят из двух слоев секреторных клеток над парой стволовых клеток и нескольких базальных клеток, встроенных в эпидермис, могут быть взяты в качестве примера, близкого к предковому. состояние (Scala et al., 1968; Робинс, Джунипер, 1980). Подобно секреторным клеткам солевых желез Tamarix , эти секреторные клетки имеют выступы материала клеточной стенки, которые увеличивают площадь поверхности плазматической мембраны секреторной клетки.Схема конвергентной эволюции солевых желез секреторного типа (рис. 1, тип 2), описанная здесь, в сочетании со сходством этих солевых желез с другими типами желез на близкородственных растениях и в сочетании с общей низкой частотой встречаемости растений. несущие солевые железы, предполагает, что эти солевые железы 2-го типа эволюционировали независимо несколько раз от общего типа многоклеточных секреторных желез, широко встречающихся у эвдикотов.

Аналогичная тенденция наблюдается и для солевых желез у однодольных.Liphschitz и Waisel (1974) ранее предложили общего галофитного предка для видов Chloridoideae с солевыми железами. Двухклеточные железы типа Chloridoideae, которые выделяют соли, обнаружены у ряда видов Cynodonteae и Zoysieae, но не все травы в этих субкладах являются галофитами. Например, двухклеточные железы у Eleusine indica и Sporobolus elongatus у Cynodonteae и Zoysieae, соответственно, не выделяют соли и не известны как галофиты, даже если они несут железы с такой же ультраструктурой, как у Cynodonteae и Zoysiearasinghetes ( и Уотсон, 1989).Интересно, что железистая организация, состоящая из базальной клетки и клетки шляпки, не ограничивается видами Chloridoideae, но также наблюдается у более чем 5000 видов сестринской клады паникоидных трав (включая сорго и кукурузу). Однако они лишены инвагинаций плазматической мембраны в базальных клетках, характерных для галофитов у Chloridoideae (Amarasinghe and Watson, 1988). Некоторые из этих негалофитов, у которых не развиваются «солевые железы», в некоторой степени сохраняют способность секретировать NaCl, а также вызывают скорость образования микроволосов при солевом стрессе (Ramadan and Flowers, 2004).Хотя солевые железы обычно ассоциируются с галофитами, несколько Spartina spp. из пресноводных местообитаний также несут солевые железы на уровне, аналогичном их родственникам из солончаков (Maricle et al., 2009). Это может быть производным от предков галофитного образа жизни Spartina из солончаков, а также совпадает с точкой зрения, представленной Bennett et al. (2013), где делается вывод, что признак солеустойчивости развивался более 70 раз независимо в различных линиях травянистых растений с множественными случаями утраты признака в некоторых родах.В совокупности мы видим, что вездесущие двухклеточные железы в травах могут дифференцироваться на железы, секретирующие соль, микроволосы без секретов или железы, секретирующие другие вещества. Солевые секреторные одноклеточные волоски, описанные для Porteresia coarctata , демонстрируют близкое сходство с микроволосами, обнаруженными в культивируемом рисе (как у Oryzoideae), но микроволосы риса не проявляют солевых секреторных функций, обнаруживаемых на значительном уровне (Flowers et al., 1990).

Некоторые конвергентные тенденции встречаются несколько раз в подмножествах ректогалофитов эвдикота и однодольных, разделенных большими эволюционными расстояниями, что указывает на селективное давление, приводящее к эволюции солевых желез.Например, выступы клеточной стенки, приводящие к увеличению площади поверхности плазматической мембраны, наблюдаются как у Poaceae (Levering and Thomson, 1971; Amarasinghe and Watson, 1989), так и у клады Tamaricaceae-Frankeniaceae-Plumbaginaceae (Campbell and Thomson, 1976; Faraday and Thomson, 1986b), хотя у Poaceae эти выступы выступают в базальную клетку, тогда как у Caryophyllales выступы происходят в секретирующую клетку. Такие выступы на стенках характерны для самых разных клеток-переносчиков, которые участвуют в межклеточном транспорте растворенных веществ (Gunning and Pate, 1969).Еще одна распространенная тенденция — солевые железы секреторного типа часто располагаются в ямках или углублениях на поверхности листа (Tamaricaceae, Frankeniaceae, Plumbaginaceae, Primulaceae, Acanthaceae, Combretaceae и Poaceae). Возможно, эти углубления собирают росу, в которую могут эффективно секретироваться соли. Эта черта, возможно, получила дальнейшее развитие в солевых железах Nolana mollis (Solanaceae), которые в основном секретировали NaCl, где выделяемые соли использовались для конденсации воды из ненасыщенной атмосферы в качестве приспособления для извлечения воды для выживания в пустыне Атакама (Mooney et al., 1980). Это может указывать на признак, подчеркивающий адаптацию к крайней засухоустойчивости из предварительно адаптированного признака галофита.

Плотность солевых желез сильно зависит от вида. Например, плотность солевых желез обычно колеблется от 20 до 50 солевых желез ^-2 мм в листьях видов Limonium и Zoysia (Ding et al., 2010a; Yamamoto et al., 2016). Структурная целостность солевых желез может также зависеть от засоленности почвы и возраста листьев. Например, абаксиальные штыревые соляные волоски на Porteresia coarctata имеют тенденцию лопаться с увеличением засоления почвы, тогда как адаксиальные более удлиненные соленые волоски увеличиваются в плотности (Sengupta and Majumder, 2009).У Ficus formosana солевые железы возле гидатодов опадают по мере старения листа, более эффективно удаляя излишки солей (Chen and Chen, 2005).

Функциональное значение солевых желез также меняется с развитием листа. Способность к связыванию NaCl может быть наиболее важной функцией солевых пузырей в молодых листьях галофитов Aizoaceae и Amaranthaceae (Agarie et al., 2007; Bonales-Alatorre et al., 2013; Barkla et al., 2016), но по мере созревания листа и солевые пузыри достигают своего максимального объема, скорость секвестрации соли должна быть приостановлена ​​(Adams et al., 1998; Джоу и др., 2007; Баркла и Вера-Эстрелла, 2015; Oh et al., 2015). Другие функции, включая обеспечение вторичного эпидермального слоя для защиты от потери воды, УФ-стресса, а также использование в качестве резервов для метаболитов, улавливающих АФК, и органических осмопротекторов, могут в большей степени способствовать выживанию растений в условиях абиотического стресса по мере созревания листа (Adolf et al., 2013; Barkla, Vera-Estrella, 2015; Ismail et al., 2015; Oh et al., 2015). Соответствующее увеличение скорости секреции соли в ответ на увеличение концентрации почвенного NaCl также наблюдается для солевых желез других кладовых растений (Marcum et al., 1998; Мишра и Дас, 2003). Однако максимальная скорость секреции соли зависит от вида. Например, сообщалось, что Spartina anglica секретирует до 60% абсорбированных солей, тогда как Limonium vulgare и Glaux maritima показали от 33 до 20%, соответственно, в сравнительном исследовании (Rozema et al., 1981).

Новые генетические ресурсы и инструменты позволяют получить представление о молекулярных компонентах, участвующих в функции солевой железы

Исследования модельных видов

Поскольку солевые железы составляют лишь небольшую часть клеток на листьях растений, несущих солевые железы, исследования, касающиеся клеточной физиологии и молекулярной генетики солевых желез, в прошлом были ограничены.Однако новые методы расширяют наши возможности детального изучения функции солевых желез на клеточном уровне. Самыми доступными для изучения солевыми железами до недавнего времени были клетки мочевого пузыря. Солеустойчивые экстремофилы Mesembryanthemum crisinum (ледяное растение) были предметом наибольшего количества биохимических, физиологических и генетических исследований среди галофитов с солевыми железами. Steudle et al. (1975) впервые измерили потенциал мембраны клетки мочевого пузыря (от -10 до -40 мВ), гидравлическую проводимость (L _P мембраны клетки мочевого пузыря в среднем составляла 2 × 10 ^-6 см с ^-1 бар ^{— 1} ) и продемонстрировали высокую солевую проницаемость мембран мочевого пузыря, что согласуется с их ролью в компартментализации избытка NaCl в вакуолях (Steudle et al., 1975; Lüttge et al., 1978). Критическая роль, которую играют солевые пузыри в M. crystalinum для развития и выживания при высоком содержании NaCl, была дополнительно подтверждена созданием мутантных растений с нарушенным ростом без клеток мочевого пузыря (Agarie et al., 2007). Замечательная способность к солевой и засухоустойчивости, продемонстрированная M. crystalinum , также привела к его использованию в качестве модельного галофита в исследованиях множественной экспрессии генов с использованием EST и RNAseq из основных тканей для обнаружения механизмов регуляции генов, связанных с солеустойчивостью (Bohnert and Cushman, 2000; Cushman et al., 2008; Цукагоши и др., 2015; Chiang et al., 2016). Кроме того, недавний анализ клеточно-специфичного транскриптома, протеома и метаболома сообщил о типах генов, белков и метаболитов, специфически экспрессируемых в солевых железах у M. crystalinum (Barkla et al., 2012; Barkla and Vera-Estrella, 2015; Oh et al., 2015). Эти исследования помогли установить важность солевых желез и их отличных функций от других клеток листа у модельного галофита. Благодаря недавним экспериментам по конкретным типам клеток мы знаем, что клетки эпидермального пузыря из M.crystalinum — это не только пассивные органы хранения солей, как считалось ранее, но они также осуществляют активный метаболизм, связанный с выработкой энергии, защитой от ультрафиолета, накоплением органических осмолитов и передачей сигналов стресса. В этих клетках мочевого пузыря было обнаружено значительное количество клоноспецифичных генов неизвестной функции в ответ на солевой стресс. Некоторые клоноспецифичные транскрипты легко обнаруживаются в транскриптомах клеток эпидермального пузыря при высоких уровнях экспрессии, но, по-видимому, экспрессируются на низких уровнях или не обнаруживаются в транскриптомах целого побега, что указывает на важность исследований отдельных типов клеток солевых желез (Oh et al. al., 2015). Гены, специфичные для функции и развития клеток мочевого пузыря, которые были идентифицированы с использованием конструкции библиотеки супрессивной субтрактивной гибридизации между M. crystalinum дикого типа и мутантными растениями без клеток мочевого пузыря, также выявили значительное количество клон-специфичных генов с неизвестными функциями (Roeurn et al., 2016). Один из таких генов с неизвестной функцией, обнаруженный при сравнении растений дикого типа и мутантных растений, впоследствии был сверхэкспрессирован в Arabidopsis , что привело к фенотипу с повышенным количеством трихомов на листьях, и было предположено, что этот ген регулирует инициацию трихома посредством регулирования GL2 . в пути развития трихом (Roeurn et al., 2016). Наличие эталонного генома для M. crystalinum будет способствовать новым всесторонним исследованиям критической роли солевых желез в выживании всего растения в условиях солевого стресса.

Chenopodium quinoa (Amaranthaceae) — это новая модельная галофитовая культура и семенная культура с несколькими солеустойчивыми сортами, адаптированными к таким высоким уровням соли, как морская вода (Adolf et al., 2012; Ruiz et al., 2016 ). Его геномная сложность и полиплоидная природа сделали молекулярно-генетический анализ генетических механизмов, лежащих в основе его признаков солеустойчивости.Однако недавно представленный черновой вариант генома C. quinoa станет отличным ресурсом, открывающим новые пути для изучения его адаптированной к стрессу биологии (Yasui et al., 2016). Кроме того, геном близкородственного негалофита Beta vulgaris (Amaranthaceae) и дополнительные транскриптомы галофитного, но несолевого подвида B. vulgaris ssp. maritima (Dohm et al., 2014; Skorupa et al., 2016) должно еще больше облегчить сравнительный геномный анализ роли солевых желез в солеустойчивости у Amaranthaceae.

Ряд электрофизиологических исследований, проведенных на клетках листьев киноа и солевых пузырях, предполагает, что полярная организация транспортеров Na ⁺ и анионных каналов опосредует чистый приток NaCl в вакуоли клеток мочевого пузыря, в то время как маленькая стеблевая клетка служит регулятором внутриклеточного переноса ионов. между клетками эпидермиса и мочевого пузыря (обзор в Adolf et al., 2013; Shabala et al., 2014). Поступление Na ⁺ и Cl ^— в вакуоль клетки мочевого пузыря, вероятно, зависит от переносчика NHX1, хлоридных каналов CLC-типа и электрохимического протонного градиента, обеспечиваемого вакуолярными H ⁺ -АТФазами и вакуолярными H ^{. +} -пирофосфатазы, в то время как переносчики Na ⁺ / K ⁺ на плазматической мембране, такие как HKT1, могут играть важную роль в попадании Na ⁺ в цитоплазму клеток мочевого пузыря.Важность вакуолярных протонных насосов в секвестрировании Na ⁺ в вакуолярном просвете подтверждается транскриптомными, протеомными и биохимическими исследованиями, проведенными на системах клеток мочевого пузыря ледяных растений и киноа (Barkla et al., 2012; Adolf et al., 2013 ; Oh et al., 2015).

Недавно Limonium bicolor был разработан в качестве модели для изучения секреторных многоклеточных солевых желез. Транскриптомный анализ развивающихся листьев Limonium bicolor при мониторинге стадий развития солевых желез предполагает, что развитие солевых желез может регулироваться факторами транскрипции, гомологичными тем, которые регулируют развитие трихом у Arabidopsis thaliana , однако это предположение основано исключительно на коррелированных паттернах экспрессии и слабо задокументированные доказательства ортологии (Yuan et al., 2015b, 2016b). Юань и др. (2014) дополнительно разработали систему трансформации для L. bicolor , чтобы обеспечить проверку предсказанных функций генов в нативном геноме. Кроме того, та же группа оптимизировала мутагенез гамма-излучения для создания больших популяций мутантов L. bicolor (Yuan et al., 2015a) и разработала основанный на автофлуоресценции скрининг для выявления мутантов функции солевых желез (Yuan et al., 2013). Усилия по созданию молекулярного набора инструментов для прямой и обратной генетики с целью изучения функций многоклеточных солевых желез в Limonium bicolor являются образцовыми, учитывая его статус немодельного организма в генетике растений.

Транспорт Na ⁺ через многоклеточную железу, которая в конечном итоге выделяет соль за пределы листа, является гораздо более сложным процессом, чем понимание ценностной компартментализации в солевых пузырях. В солевой железе, когда определенные клетки берут на себя роль поглощения соли из соседних клеток и межклеточных пространств (основная функция, предложенная для сбора клеток, базальных клеток, суббазальных клеток, обнаруженных в солевых железах типа 2 и 3 на рисунке 1), другие клетки железы должны будут экспортировать соли (секреторные и колпачковые клетки в железах типа 2 и 3 из рисунка 1).Учитывая, что существует несколько каналов и транспортеров, которые могут транспортировать Na ⁺ исключительно или вместе с другими органическими и неорганическими ионами в растительные клетки (обзор Maathuis, 2014; Maathuis et al., 2014), этот процесс необходимо координировать между несколькими мембранные системы, чтобы избежать бесполезного круговорота Na ⁺ и других ионов, включая K ⁺ или токсичного накопления NaCl. Солеустойчивость также тесно связана с гомеостазом K ⁺ в тканях растений. Известно, что галофиты накапливают высокие уровни K ⁺ или предотвращают потерю K ⁺ при обработке высоким содержанием Na ⁺ (Flowers et al., 2015). Например, солевые железы Limonium увеличивают удерживание K ⁺ после обработки с высоким содержанием Na ⁺ (Feng et al., 2015). Кроме того, существует ряд аквапоринов, которые переносят воду и другие молекулы, которые необходимо интегрировать в транспортные системы Na ⁺ , когда мы пытаемся понять управление транспортом соли в тканях растений (обзор в Maurel et al., 2015). Аквапорин плазматической мембраны был одним из самых высоких мембранных транспортеров / каналов в клеточно-специфическом транскриптоме солевого пузыря M.crystalinum (Oh et al., 2015), что дополнительно подтверждает идею о том, что для точного моделирования соли необходимо учитывать комплекты транспортеров, включая водные каналы и транспортеры K ⁺ , в дополнение к транспортерам Na ⁺ и мембранным протонным насосам. секреция.

Соль из собирающих базальных клеток может также в больших объемах транспортироваться через везикулы, которые сливаются с плазматическими мембранами собирающих и секреторных клеток (или покрывающих клеток в траве), высвобождая соль во внеклеточное пространство.Несколько исследований изучали значение транспорта везикул в доставке NaCl к секреторным клеткам или внеклеточным пространствам (выстланная кутикулой камера в большинстве многоклеточных солевых желез и двухклеточные железы в травах). В этих исследованиях сообщается об образовании дополнительных пузырьков и слиянии с плазматической мембраной между базальными клетками и клетками мезофилла, а также базальными и секреторными клетками при солевой обработке (Thomson and Liu, 1967; Shimony et al., 1973; Barhoumi et al., 2008). ). Фарадей и Томсон (1986a) сообщили о скоростях оттока ионов в солевых железах Limonium perezii , которые были значительно выше, чем скорости, возможные исключительно за счет трансмембранного транспорта.Соответственно, Юань и др. (2016b) сообщили о генах, связанных с функцией пузырьков, обогащенных листьев Limonium bicolor после обработки NaCl. Транспорт NaCl, опосредованный пузырьками, может обеспечить энергоэффективность, необходимую для транспортировки солей через солевые железы, что может быть невозможно только через трансмембранные ионные каналы. Физиологические и молекулярные исследования пытались смоделировать однонаправленный поток Na ⁺ и Cl ^— в многоклеточных солевых железах Limonium и Avicennia (Tan et al., 2013; Yuan et al., 2016b), но детали клеточно-специфических ролей в любой многоклеточной солевой железе остаются в значительной степени неизвестными.

Волокнистая культура Gossypium hirsutum (Malvaceae), хотя и не считается галофитом, является одним из видов сельскохозяйственных культур, наиболее приспособленных к солевому стрессу, и у некоторых сортов также развиваются функциональные солевые железы (Gossett et al., 1994; Du et al. , 2016; Peng et al., 2016). Доступность эталонного генома, нескольких крупномасштабных наборов данных транскриптомов, методов генетической трансформации и оценок генетического разнообразия для большой группы сортов составляет G.hirsutum — привлекательный кандидат для изучения функций солевых желез у адаптированных к соли и чувствительных сортов (Shen et al., 2006; Khan et al., 2010; TianZi et al., 2010; Rodriguez-Uribe et al., 2011; Rahman et al., ., 2012; Xie et al., 2014; Li et al., 2015; Lin et al., 2015). Однако роль солевых желез в адаптации к солевому стрессу у хлопка мало исследовалась до недавней работы, опубликованной Peng et al. (2016). Высокие уровни активности, предполагаемые для плазматической мембраны H ⁺ -АТФазы и антипортера Na ⁺ / H ⁺ для компартментализации большего количества Na ⁺ в апопласт или вакуоль, были предложены в качестве ключевых переносчиков при вытеснении избыточной соли из молодые листья хлопка.

Среди однодольных ректогалофитов исследования на Spartina spp. предлагают несколько снимков транскриптомики листа, которые исследуют, как солевые железы способствуют устойчивости к соли (Baisakh et al., 2008; Ferreira de Carvalho et al., 2013; Bedre et al., 2016). Spartina — один из немногих ректо-галофитов, для которых доступны профили как RNASeq, так и microRNASeq (Qin et al., 2015; Zandkarimi et al., 2015). Кроме того, род Spartina предлагает интересный эволюционный контекст, в котором можно изучить ослабленный отбор генов, важных для функций солевых желез, когда солевые железы не обеспечивают преимущества в пригодности для видов, населяющих пресноводные среды обитания.Пресноводные виды, включая S. cynosuroide , S. gracilis и S. pectinata , не показывают разницы в распределении солевых желез по сравнению с близкородственными видами солончаков S. alterniflora, S. anglica и S. . densiflora (Maricle et al., 2009). Развитие солевых желез у пресноводных видов может быть результатом недавнего события видообразования от предковых видов солончаков. Это обеспечивает отличный набор растений с естественными репликами для сравнительной геномики в поисках генов, связанных с солевыми железами, и их рекрутирования, вызванного солевым стрессом (или потерей рекрутинга в отсутствие давления отбора).

Общегеномные данные и инструменты для специфической экспрессии солевых желез

Наборы транскриптомных, протеомных или метаболических данных по солевым железам как генетические ресурсы сложно получить, часто из-за тесной интеграции солевых желез в лист или другую фотосинтетическую ткань. В таблице 1 перечислены все полногеномные молекулярные исследования, в которых представлены наборы данных по растениям с солевыми железами, доступные в настоящее время (октябрь 2016 г.). Некоторые из этих исследований предоставляют эксперименты на основе RNAseq, нацеленные на ткани, богатые солевыми железами.Несколько исследований были сосредоточены на обогащении типов клеток солевых желез или изоляции исключительно популяций солевых желез. Из-за структурного разнообразия этих видов метод, оптимизированный для одного вида, трудно реализовать для других. Barkla et al. (2012) выполнили эту задачу для клеток эпидермального пузыря ледяных растений путем вакуумной аспирации клеточного сока с помощью тонкой иглы, прикрепленной к сборной трубке. Этот метод позволяет получить чистый клеточный сок, но непрактичен для многоклеточных солевых желез.Методы, разработанные с использованием датчиков давления и пиколитровых осмометров для измерения водного потенциала и осмотического потенциала в отдельных растительных клетках (обзор в Fricke, 2013), часто используются на сельскохозяйственных культурах (Malone et al., 1989; Fricke, 1997; Fricke and Peters, 2002; Volkov et al., 2006) предлагают дополнительные инструменты для проверки свойств клеток солевых желез. Альтернативным решением является использование эпидермального пилинга, обогащенного солевыми железами, хотя этот метод вводит молекулярные сигнатуры обычных эпидермальных клеток в образец, так как загрязнений трудно избежать (Tan et al., 2015). Использование ферментативного расщепления и последующее измельчение кожуры эпидермиса также оказалось эффективным для выделения солевых желез мангрового дерева, лишенных соседних эпидермальных клеток (Tan et al., 2010). Однако ферментативное расщепление добавляет значительное количество времени, что может снизить возможность использования солевых желез, выделенных с помощью таких методов, для обнаружения профилей транскриптов, зависящих от обработки растений и условий. Обработка эпидермального пилинга очищающими растворами и обнаружение солевых желез на основе их автофлуоресценции было успешно продемонстрировано для Limonium и Avicennia при определении структуры и организации солевых желез, но этот метод также не позволяет проводить чувствительные ко времени оценки солевых желез. специфические транскрипты или белки (Tan et al., 2010; Юань и др., 2013).

Эффективные методы, показавшие себя успешными в захвате транскриптов, специфичных для многоклеточных желез, в настоящее время не существуют для галофитов. Однако это можно сделать, используя современные молекулярные методы. Например, флуоресцентные метки, маркирующие целые клетки, ядра или полисомы, позволяют захватывать специфические для клеточного типа транскрипты в модельных растениях (Mustroph et al., 2009; Deal and Henikoff, 2011; Rogers et al., 2012). Создание целевых трансгенных линий немодельных галофитов может быть более сложной задачей, чем оптимизация методов мечения, специфичного для определенного типа клеток.Возможно, потребуется изучить независимые от Agrobacterium методы трансформации, если некоторые ректогалофиты окажутся невосприимчивыми к широко используемым протоколам трансформации (Altpeter et al., 2016). Кроме того, такие методы требуют идентификации промоторных последовательностей, специфичных для солевых желез. Кандидаты в промоторы могут быть выведены из промоторов, функционирующих в экспрессии гена железистых трихомов родственных растений (Choi et al., 2012; Spyropoulou et al., 2014), учитывая представленные выше данные о том, что многоклеточные солевые железы у эвдикотов, вероятно, происходят из многоклеточных секреторных трихом. .Альтернативно, физическая изоляция многоклеточных железистых структур перед извлечением клеточного сока для профилирования РНК, белков или метаболитов была установлена ​​с использованием методов микродиссекции с помощью лазерного захвата (Olofsson et al., 2012; Soetaert et al., 2013).

Можно ли разработать рабочие солевые железы в модельной системе?

Является ли разработка трихома Arabidopsis подходящей моделью для конструирования солевых желез, подобных клеткам мочевого пузыря? Солевые железы являются конечным местом для избытка солей, и понимание функции этих специализированных структур может в конечном итоге сыграть роль в производстве солеустойчивых культур.Хотя инженерная экспрессия отдельных генов, участвующих в солеустойчивости, имела некоторый успех в повышении солеустойчивости в искусственных условиях, это не привело к повышению солеустойчивости в полевых условиях (Flowers and Colmer, 2015; Mickelbart et al., 2015; Polle and Чен, 2015). Толерантность к соли в реальных условиях, вероятно, потребует пристального внимания к специфической экспрессии нескольких белков, участвующих в солевой толерантности, на клеточном и тканевом типе. Как отмечалось выше, практически все солевые железы похожи по строению и, вероятно, гомологичны трихомам близкородственных растений.Трихомы Arabidopsis thaliana являются одной из наиболее хорошо изученных моделей развития растений на клеточном уровне, и недавно было высказано предположение, что данные о развитии трихом Arabidopsis могут быть использованы для управления разработкой солей клеточного типа мочевого пузыря. железы сельскохозяйственных культур (Shabala et al., 2014). Это поразительное предложение, заслуживающее серьезного рассмотрения. Первым шагом будет попытка создать трихомы Arabidopsis , которые будут функционировать как клетки мочевого пузыря.

Трихомы Arabidopsis thaliana одноклеточные и разветвленные и, как и клетки мочевого пузыря, имеют большой клеточный объем по сравнению с другими эпидермальными клетками, большая часть которого занята большой вакуолью (Hülskamp et al., 1994; Mathur et al. др., 2003). Развитие трихома инициируется комплексом факторов транскрипции, содержащим белок R2 – R3 MYB GLABRA1 (GL1), белок bHLH GLABRA3 (GL3) и белок WD-повтора TRANSPARENT TESTA GLABRA (TTG), и сдерживается несколькими ингибирующими одиночными повторять R3 MYB, типичным примером которых является TRIPTYCHON (TRY) (Larkin et al., 2003). Были идентифицированы многие прямые нижестоящие мишени этого комплекса факторов транскрипции, и установлены мутации и манипуляции с экспрессией генов, которые изменяют плотность трихомов на листьях, форму трихомных клеток и свойства клеточных стенок. Известен ряд прямых нижестоящих генов-мишеней транскрипционного комплекса развития трихома, и отмечено несколько относительно трихом-специфичных промоторов, например, для GLABRA2 ( GL2 ), GL3 , TRY и NOEK ( NOK ) (Schnittger et al., 1998; Шимански и др., 1998; Jakoby et al., 2008). Предполагаемый фактор транскрипции, идентифицированный в M. crystalinum дикого типа по сравнению с мутантом без клеток мочевого пузыря, экспрессируемым в Arabidopsis , предположительно действует выше комплекса GL1-GL3 посредством позитивной регуляции GL2 (Roeurn et al., 2016) . Функциональный гомолог GL1 в хлопке, GaMYB2 , как было показано, обладал трихомной специфической экспрессией в Arabidopsis , но в клетках хлопка и клетках волокна, и трихомах обнаружена экспрессия GUS, управляемая промотором GaMYB2 .Интересно, что промотор GaMYB2 направляет экспрессию GUS исключительно в железистых клетках секретирующих железы трихома в табаке, где существуют разные типы трихом (Shangguan et al., 2008). Это указывает на то, что сложные тканеспецифичные сигналы могут существовать для специфической экспрессии трихом у разных галофитов, даже если генетические компоненты хорошо описаны в модельных видах.

Эти подробные знания о развитии трихома Arabidopsis в сочетании с новыми крупномасштабными инструментами сборки генов, которые помогают в переносе целых путей в геномы растений, такими как методы сборки BioBrick, Golden Gate и Gibson (обзор в Patron, 2014), позволяют предположить что попытка модифицировать трихомы Arabidopsis так, чтобы они функционировали как солевые железы, может быть осуществима.Для начала можно сконструировать экспрессию плазматической мембраны / вакуолярной H ⁺ -АТФазы и / или вакуолярной H ⁺ -пирофосфатазы, тонопласта Na ⁺ / H ⁺ антипортера NHX1 в трихомах, Наряду с P5CS и P5CR , гены биосинтеза пролина для увеличения концентрации пролина, который действует как органический осмолит, мио-инозитол-1-фосфатсинтаза (INPS) и миоинозитол-O-метилтрансфераза 1 (IMT1), которые являются ключевыми ферменты в путях синтеза полиолов, важные для улавливания АФК.Следует отметить, что некоторые из ключевых белков-мишеней, участвующих в солевом ответе, могут включать несколько субъединиц из разных полипептидов, и, следовательно, для получения желаемого уровня экспрессии холофермента необходимо координированно экспрессировать несколько генов. Вакуолярная H ⁺ -АТФаза кодируется множеством генов, кодирующих отдельные существенные субъединицы, в то время как вакуолярная H ⁺ -пирофосфатаза может генерироваться одним геном. Кроме того, оба из них могут иметь различное количество копий гена для каждой субъединицы или белка у разных видов (Silva and Gerós, 2009; Fuglsang et al., 2011; Волков, 2015). Например, клетки мочевого пузыря солевой железы в Mesembryanthemum crystalinum в ответ на солевой стресс показали значительно более высокую экспрессию 10 транскриптов, кодирующих различные субъединицы вакуолярной H ⁺ -АТФазы, в то время как два транскрипта, вероятно, кодируют две копии вакуолярной H ^{. +} -пирофосфатаза подавляла активность (Oh et al., 2015). Скоординированная регуляция вакуолярной H ⁺ -АТФазы и вакуолярной H ⁺ -пирофосфатазы может быть сложной, и недавние исследования показывают, что совместная активность этих протонных насосов необходима для вакуолярного подкисления (Kriegel et al., 2015). Если предполагается выделение соли на поверхность листа в отличие от секвестрации соли в вакуоли клеток мочевого пузыря, переносчики плазматической мембраны и протонные насосы, которые регулируют приток Na ⁺ и отток из солевой железы, должны быть тщательно организованы. Например, переносчики Na ⁺ , включая SOS1, должны регулироваться вместе с протонными АТФазами плазматической мембраны для выделения соли на поверхность против электрохимического градиента, в то время как мембранные переносчики Na ⁺ / K ⁺ , такие как HKT1, могут быть полезны. для притока Na ⁺ в секреторную клетку мочевого пузыря из соседних клеток.Дополнительные мембранные транспортеры, связанные с транспортом Na ⁺ и Cl ^—, которые могут играть важную роль в развитии функциональных солевых желез, рассмотрены в Shabala et al. (2015) и Юань и др. (2016a). Дальнейшие уточнения можно сделать, воспользовавшись знаниями о том, что повышенная экспрессия GL3 увеличивает плотность трихом на листьях (Payne et al., 2000; Morohashi et al., 2007). Таким образом, можно ожидать, что введение копии GL3 под контроль ABA-индуцируемого соле-чувствительного промотора приведет к увеличению количества трихомов, модифицированных клетками мочевого пузыря, на листе в ответ на солевой стресс.

Хотя перспектива инженерии трихом негалофита в функциональные клетки мочевого пузыря является захватывающей, естественно, есть некоторые серьезные оговорки. Во-первых, солевые железы любого типа являются лишь одной линией защиты от соли, и это достигается за счет секвестрации соли, которая достигла фотосинтетических тканей побегов, чтобы улучшить эффекты. По-настоящему солеустойчивые растения, вероятно, потребуют разработки экспрессии генов во многих тканях. Многие свидетельства указывают на то, что для растений первоначальной линией защиты является предотвращение накопления соли в корнях в первую очередь (обзор: Flowers and Colmer, 2015).Таким образом, например, вероятно, будет необходимо создать повышенную экспрессию SOS1 в корневых волосках, чтобы выкачать Na ⁺ из корневого эпидермиса, ограничивая потребление соли, а также для увеличения экспрессии SOS1 в энтодерме для питания Na ⁺ , который попадает в растение в транспирационный поток для транспортировки к побегам. К счастью, теперь доступны хорошо охарактеризованные промоторы для инженерии клеточно-специфической экспрессии в корнях Arabidopsis .Второе предостережение состоит в том, что этот подход игнорирует роль передачи сигналов с помощью Ca ²⁺ и активных форм кислорода в солеустойчивости. Включение тканеспецифичности посредством использования тканеспецифических промоторов все еще в конечном итоге слишком упрощено и, вероятно, не сможет уловить динамическую природу истинных ответов галофитов на физиологические условия.

Последнее предостережение в отношении этого подхода заключается в том, что конструирование солевых желез клеточного типа мочевого пузыря на основе трихомов Arabidopsis в качестве модели, вероятно, будет филогенетически ограничено растениями, разделяющими ту же самую регуляторную сеть инициирования трихомов.Хотя комплекс транскрипции, который регулирует развитие трихомов Arabidopsis , явно гомологичен факторам транскрипции, которые регулируют биосинтез антоцианов у растений, так же отдаленно связанных, как и травы, похоже, что астериды регулируют развитие трихом через MIXTA -подобных белков MYB, в которых отсутствует способность связывать GL3-подобные белки bHLH (Payne et al., 1999; Serna and Martin, 2006). Кроме того, экспрессия Antirrhinum MIXTA не влияет на развитие трихома Arabidopsis , а экспрессия регуляторов трихома Arabidopsis в Nicotiana также не влияет на образование трихом.Таким образом, развитие трихом, по-видимому, регулируется независимо у розидов и астерид. В этом свете интересно отметить, что у Mesembryanthemum crisinum , предполагаемый ортолог гена развития трихома GL2 , проявляет повышенную экспрессию в клетках мочевого пузыря в ответ на соль (Oh et al., 2015), а также в клетках мочевого пузыря. Limonium bicolor , экспрессия предполагаемых ортологов нескольких факторов транскрипции развития трихомов коррелирует с развитием солевых желез.Оба эти растения входят в состав Caryophyllales. Таким образом, среди двудольных культур подходы к инженерии солевых желез, основанные на трихомах Arabidopsis , могут быть ограничены культурами на розидах, такими как Brassica spp. и бобовые, и, возможно, посевы Caryophyllales.

Что еще более важно для инженерии сельскохозяйственных культур, ограниченные на сегодняшний день данные о трихомах в травах не подтверждают участие каких-либо белков MYB, basic-helix-loop-helix или WD-повторов в развитии трихом.У кукурузы мутант macrohairless1 лишен больших одноклеточных трихомов, известных как macrohairs, но продукт гена неизвестен (Moose et al., 2004). У риса мутанты голых листьев и шелухи1 ( gl1 ) лишены как макрошерстей, так и микроволосов, двух классов одноклеточных трихом, но они не влияют на развитие железистых трихом. Мутации, определяющие этот локус, находятся в 5′-нетранслируемой области гена с неизвестной функцией Os05g0118900 (Li et al., 2010). Таким образом, то, что мы узнаем из манипуляций с трихомами Arabidopsis для работы в качестве солевых желез, может быть нелегко применить к некоторым из наших наиболее важных сельскохозяйственных культур, хотя посевы розидов включают не только Brassica spp. (например, рапс), которые очень близки к Arabidopsis , но бобовые, которые включают сою.

Если предусматривается внедрение многоклеточных солевых желез в культуру до создания протокола подтверждения концепции в Arabidopsis , культуры пасленовых представляют альтернативные кандидаты.Например, инженерия картофеля или помидора может использовать значительные молекулярные ресурсы, которые уже доступны. Эти культуры имеют эталонные геномы, доступные как для основных коммерческих сортов, так и для более устойчивых к стрессу диких родственников (Xu et al., 2011; Bolger et al., 2014; Aversano et al., 2015). У пасленовых культур также есть сорта, более устойчивые к умеренным уровням соли (Shahbaz et al., 2012; Watanabe, 2015), естественным образом развившиеся секреторные трихомы со структурными особенностями, присущими ректогалофитам, имеют хорошо разработанные протоколы для изучения экспрессии генов исключительно для железистых трихом и разработали протоколы трансформации (Butler et al., 2015; Чермак и др., 2015; Kortbeek et al., 2016). Идея превращения железистого трихома в трихом, секретирующий соль, позволяет обойтись без необходимости создания структурных особенностей клетки, необходимых для выделения жидкости. Тем не менее, это усилие требует знания сопряжения сигналов стресса и координации транспорта соли от корней к побегам и, наконец, к модифицированным железистым трихомам с затратами метаболической энергии (или снижением урожайности), приемлемыми или допустимыми для данного вида сельскохозяйственных культур.

Если для инженерии солевых желез выбрана модель зерновых культур, то, естественно, лучшим кандидатом будет рис, учитывая генетические ресурсы, доступные для риса, как выдающейся модели однодольных.Эта важнейшая культура, которая питает более 3 миллиардов человек, все больше находится под угрозой из-за соленого стресса, вызванного вторжением соленой воды из-за климата, что ставит под угрозу питание миллиардов, потребляющих рис. Однако необходимо провести более целенаправленные функциональные геномные исследования для определения пути развития трихома, как обсуждалось выше. Сравнительные исследования на основе транскриптомов соляных волосков Porteresia coarctata могут дополнительно облегчить идентификацию кандидатных ортологичных генов, которые необходимо ввести в отобранные сорта риса.В качестве альтернативы, учитывая доступность генетических ресурсов, включая эталонный геном, для сорго, его относительно высокая способность к устойчивости к абиотическим стрессам, как у травы C4, и его филогенетическая близость почти ко всем видам трав, которые, как известно, выделяют соль через солевые железы, делают сорго — еще одна привлекательная модель для инженерии солевых желез злаков (Paterson et al., 2009). Следует отметить, что все зарегистрированные солесодержащие травы также относятся к злакам категории C4, за исключением Porteresia (Таблица 1).Двухклеточные микроволосы в Zea mays , которые не считаются солевыми железами, показывают увеличение плотности микроволокон на листьях в ответ на увеличение засоления почвы (Ramadan and Flowers, 2004). Это указывает на возможность общих регуляторных путей в инициировании микроволокон между травами, секретирующими соль, и несекреторами. Примечательно, что Zea mays обладает значительным объемом геномных ресурсов, оптимизированными инструментами генной инженерии, разнообразной зародышевой плазмой от диких родственников и данными о метаболизме конкретных типов клеток (Liang et al., 2014; Наннас и Доу, 2015; Dwivedi et al., 2016; Wen et al., 2016). Такие факторы в сочетании с важностью в качестве основного продукта питания и биотоплива делают его еще одним кандидатом на создание солевых волосков со значительной секреционной способностью при проблемных уровнях соли в почве. Несомненно, необходимо инициировать значительное количество функциональных, эволюционных и сравнительных исследований в области геномики, чтобы понять организацию и координацию молекулярных сетей, которые могли бы преобразовать несолевые виды в солевые растения.Если нам удастся использовать модель, не относящуюся к культуре, успех в этом упражнении станет серьезной проверкой наших навыков комбинирования — данных омики, клеточной биологии и классической физиологии всего растения, чтобы понять и управлять реакцией растения на стресс окружающей среды, что казалось бы достойным цель сама по себе.

Заключительные замечания

Солевой стресс — серьезная проблема для сельского хозяйства в 21 веке. Один из механизмов, используемых многими растениями для борьбы с засолением, — это использование эпидермальных солевых желез, которые секвестрируют или выделяют соль.Солевые железы независимо эволюционировали, вероятно, двенадцать или более раз и существуют по крайней мере в четырех различных морфологических типах. Несмотря на это различное происхождение, важные общие черты из-за конвергентной эволюции дают представление о силах отбора, которые сформировали их эволюцию и функцию. Хотя солевые железы сложно изучать на клеточном и молекулярном уровне, новые ресурсы и инструменты начали выяснять механизмы, с помощью которых солевые железы снимают солевой стресс. Настало время применить уроки физиологии солевых желез для улучшения солеустойчивости сельскохозяйственных культур.

Авторские взносы

MD и JL разработали, написали и отредактировали рукопись.

Финансирование

MD был поддержан премией Национального научного фонда (MCB 1616827) и Национального исследовательского фонда Кореи (программа BioGreen21 2012R1A2A1A01003133). JL был поддержан премией Национального научного фонда (MCB 1615782).

Заявление о конфликте интересов

Авторы заявляют, что исследование проводилось в отсутствие каких-либо коммерческих или финансовых отношений, которые могли бы быть истолкованы как потенциальный конфликт интересов.

Благодарности

Мы хотели бы поблагодарить службы межбиблиотечной ссуды LSU за эффективное извлечение многих публикаций, недоступных в электронном виде, которые были использованы для этого обзора. Мы также благодарим Киу-Нга Тран за помощь в обработке рисунка 1, а также Джона Джонсона и Лорен Тейлор за помощь с корректурой. Мы благодарим четырех рецензентов, чьи критические комментарии помогли улучшить эту рукопись.

Список литературы

Адэр, Л. С., Эндрюс, Д. Л., Кэрни, Дж., Фунхаузер, Э.А., Ньютон, Р. Дж., И Олдон, Э. Ф. (1992). Характеристика ответа генов на стресс засухи у четырехкрытого солянки ( Atriplex canescens (Pursh) Nutt). J. Range Manag. 45, 454–461. DOI: 10.2307 / 4002902

CrossRef Полный текст | Google Scholar

Адам П. и Вецек Б. М. (1983). Солевые железы Samolus repens . Wetl. Aust. J. 3, 2–11.

Google Scholar

Адамс, П., Нельсон, Д. Э., Yamada, S., Chmara, W., Jensen, R.G., Bohnert, H.J., et al. (1998). Рост и развитие Mesembryanthemum crisinum (Aizoaceae). New Phytol. 138, 171–190. DOI: 10.1046 / j.1469-8137.1998.00111.x

CrossRef Полный текст | Google Scholar

Адольф В. И., Якобсен С. Э. и Шабала С. (2013). Механизмы солеустойчивости квиноа ( Chenopodium quinoa Willd.). Environ. Exp. Бот. 92, 43–54. DOI: 10.1016 / j.envexpbot.2012.07.004

CrossRef Полный текст | Google Scholar

Адольф В. И., Шабала С., Андерсен М. Н., Раззаги Ф. и Якобсен С. Е. (2012). Сортовые различия толерантности киноа к засолению. Растительная почва 357, 117–129. DOI: 10.1007 / s11104-012-1133-7

PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

Агари С., Симода Т., Симидзу Ю., Бауманн К., Сунагава Х., Кондо А. и др. (2007). Солеустойчивость, накопление солей и ионный гомеостаз у бесклеточного мутанта эпидермального мочевого пузыря обыкновенного ледяного растения Mesembryanthemum crisinum . J. Exp. Бот. 58, 1957–1967. DOI: 10.1093 / jxb / erm057

PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

Ан, Дж. Х., Ким, Дж. С., Ким, С., Со, Х. Ю., Шин, Х., Янг, Х. и др. (2015). Анализ транскриптома de novo для выявления генов биосинтеза антоцианов, ответственных за тканеспецифическую пигментацию у Zoysiagrass ( Zoysia japonica Steud.). PLoS ONE 10: e0124497. DOI: 10.1371 / journal.pone.0124497

PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

Ахани, Х., Баррока, Дж., Котеева, Н., Вознесенская, Э., Франчески, В., Эдвардс, Г. и др. (2005). Bienertia sinuspersici (Chenopodiaceae): новый вид из юго-западной азии и открытие третьего наземного растения C4 без анатомии Кранца. Syst. Бот. 30, 290–301. DOI: 10.1600 / 0363644054223684

CrossRef Полный текст | Google Scholar

Альтпетер, Ф., Спрингер, Н. М., Бартли, Л. Е., Блехл, А. Е., Брутнелл, Т. П., Цитовски, В. и др. (2016). Продвижение трансформации сельскохозяйственных культур в эпоху редактирования генома. Растительная клетка 28, 1510–1520. DOI: 10.1105 / tpc.16.00196

PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

Амарадаса, Б.С., и Амундсен, К. (2016). Транскриптомное профилирование травы буйвола, зараженной патогеном пятнистости листьев Curvularia inaequalis . Фронт. Plant Sci. 7: 715. DOI: 10.3389 / fpls.2016.00715

PubMed Аннотация | CrossRef Полный текст | Google Scholar

Amarasinghe, V., and Watson, L. (1988).Сравнительная ультраструктура микроволокон трав. Бот. Дж. Линн. Soc. 98, 303–319. DOI: 10.1111 / j.1095-8339.1988.tb01705.x

CrossRef Полный текст | Google Scholar

Amarasinghe, V., and Watson, L. (1989). Вариация солевой секреторной активности микроволокон злаков. Austr. J. Plant Physiol. 16, 219–229. DOI: 10.1071 / PP98